Clarke - mittlerweile ein Nachtblut - verlässt 42 Tage nach Praimfaya das Labor. Nach langer Suche findet sie ein grünes Tal, dass von Praimfaya verschont blieb. Die einzige Bewohnerin dort ist ein junges Mädchen, das Clarke gegenüber zunächst feindlich gesinnt ist. Die Jahre gehen ins Land und die beiden befreunden sich langsam. Ihre heile Welt gerät ins Wanken, als plötzlich ein Raumschiff auf dem Landstrich landet.
Die Situation im Bunker ist angespannt. Während es Pläne gibt, die Bevölkerung zu reduzieren, um länger von den Vorräten zehren zu können, kämpft sich Octavia als "Rote Königin" an die Spitze des Clans. Sie führt Gladiatorenkämpfe, bei denen jeder um seine Freiheit kämpfen kann, als Maßnahme gegen die Überbevölkerung ein.
Colonel Diyozas und seine Männer nehmen Clarke gefangen und versuchen, Informationen aus ihr herauszubekommen. Sie berichtet den Ahnungslosen, was in den letzten hundert Jahren auf der Erde geschehen ist. Unterdessen entdeckt Bellamys Truppe die in einen Kälteschlaf versetzten Häftlinge der Eligius. Murphy schlägt vor, die Häftlinge in den Tod zu befördern, doch wird Bellamy mit diesem Massenmord einverstanden sein?
Im Bunker findet der nächste Gladiatorenkampf statt. Dieses Mal tritt Kane an, da er beschuldigt wird, Tabletten gestohlen zu haben. Während des Kampfes öffnet sich plötzlich die Luke des Bunkers und Bellamy erscheint auf der Bildfläche. Auf dem Eligius-Mutterschiff halten Raven und Murphy Wache - sie haben das Leben der schlafenden Soldaten in der Hand.
Octavia will die Wonkru-Kolonie in das fruchtbare Tal führen und Eligius' Leute von dort vertreiben. Der Weg dorthin führt aber durch ein gefährliches Sandsturmgebiet. Die feinen Körner sind messerscharf und tödlich. Zu allem Übel greift eine unbekannte Spezies Octavia und ihr Team an.
Die Mitglieder der Wonkru sind am Limit ihrer Kräfte, denn sie haben seit Tagen nichts mehr zu essen. Eine Rebellion bahnt sich an, die Diyoza für ihre Zwecke zu nutzen weiß. Sie stellt Käfige mit frischem Obst und Gemüse zur Verfügung und versucht, die Leute zum Überlaufen zu bewegen. Octavia macht ihr aber einen Strich durch die Rechnung.
Octavia und Cooper züchten heimlich die tödlichen Würmer im Bunker. Sie sollen ihnen im Tal als Waffen dienen. Da somit Clarkes Freunde als Bewohner des Tals in Gefahr geraten, greift sie zu extremen Mitteln. Während Abby fieberhaft nach einem Heilmittel für Diyozas Leute sucht, kämpft sie mit den Folgen ihrer Tablettensucht.
Um Octavia zur Kapitulation zu bewegen, schmieden Clarke, Bellamy und Diyoza einen Plan. Wenn Octavia ausgeschaltet ist, wollen die drei sich das fruchtbare Tal teilen und einen Neuanfang wagen. Noch bevor ihr Plan in die Tat umgesetzt werden kann, durchschaut ihre Feindin das Vorhaben und lässt Clarke festnehmen.
Diyoza will McCreary loswerden, indem sie ihm das Heilmittel gegen seine Lungenkrankheit vorenthält. Doch ihr Plan fliegt auf und es kommt zum Kampf. McCreary nimmt daraufhin Abby als Geisel und schwört auf Rache. Währenddessen erwacht Octavia aus dem Koma. Sie ist noch immer fest entschlossen, in den Krieg zu ziehen.
Octavia sucht nach einem Weg, die Wonkru-Mitglieder auf ihre Seite zu ziehen. Brell schlägt deshalb vor, Indra, Bellamy und Gaia in der Arena gegeneinander antreten zu lassen. Octavia hat zunächst Skrupel, sieht aber schließlich keinen anderen Ausweg. Derweil leidet Abby unter massiven Entzugserscheinungen.
Abby hat mit ihrer Tablettensucht zu kämpfen und erholt sich nur langsam von der Überdosis. Doch McCreary setzt sie zunehmend unter Druck. Währenddessen macht sich Octavia mit ihren Truppen auf den Weg zum Tal. Bellamy rät seiner Schwester, den Kriegsplan aufzugeben und eine Kapitulation anzustreben. Doch wird sich Octavia auf seinen Plan einlassen?
Auf dem Weg ins Tal stehen die Wonkru-Krieger unter Beschuss. Octavia und Bellamy können sich zwar retten, haben aber schwere Verluste zu verzeichnen. In der Zwischenzeit befindet sich Abby auf dem Weg der Besserung. Sie stimmt schließlich zu, McCrearys Männer zu heilen.
Die Wonkru-Krieger haben sich in die Wüste geflüchtet. Weil die Überlebenschance hier sehr gering ist, überlegen sie, mit Madis Unterstützung erneut in die Schlacht zu ziehen. Währenddessen fällt McCreary eine weitreichende Entscheidung. Kann Clarke ihn rechtzeitig aufhalten?
