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Die Auftaktfolge führt in die Ausgangslage der Serie ein: Ahsoka Tano birgt aus einem alten Tempel eine Kugel, die eine Sternenkarte enthält, und entkommt einem Hinterhalt von Kampfdrohnen. Morgan Elsbeth, deren Vorfahren zu den Nachtschwestern von Dathomir gehörten, schickt daraufhin die Söldner Baylan Skoll und dessen Schülerin Shin Hati auf die Suche nach der Karte.
Ahsoka reist mit dem Droiden Huyang nach Lothal, um Sabine Wren einzubinden. Die Karte könnte der Schlüssel sein, um ihren verschollenen Freund Ezra Bridger – und den in eine ferne Galaxie verschwundenen Großadmiral Thrawn – zu finden. Zwischen Ahsoka und Sabine liegen jedoch spürbare Spannungen aus ihrer gemeinsamen Vergangenheit.
Sabine entschlüsselt die Karte, wird dabei aber von Drohnen und von Shin Hati überrascht. Shin sticht Sabine nieder und lässt sie schwer verletzt zurück, während die Karte in die Hände der Gegner zu geraten droht.
Sabine erwacht im Krankenhaus, wo Ahsoka und Huyang über sie wachen. Nach dem Verlust der Karte reist Ahsoka zu Sabines Wohnung, wo sie ein versteckter HK-Attentäterdroide angreift. Ahsoka schaltet ihn aus und bringt seinen Kopf zurück, damit Sabine den Speicherkern auslesen kann.
Aus dem überhitzenden Kern gewinnt Sabine die Herkunft des Droiden: eine Werft der Neuen Republik auf dem Planeten Corellia. Dort inspizieren Ahsoka und Hera Syndulla den Betrieb und decken auf, dass Teile und Ausrüstung heimlich an die Überreste des Imperiums geschleust werden – für ein geheimes Bauprojekt.
Zurück auf Lothal drängt Huyang Sabine, ihre Jedi-Ausbildung wieder aufzunehmen. Sabine holt ihre mandalorianische Rüstung hervor, schneidet sich die Haare und meldet sich bei Ahsoka als bereit zurück. Ahsoka nennt sie fortan ihre Padawan, während die verschwundene Hyperantriebs-Komponente an einem gewaltigen Ring andockt, der sich als das Auge von Sion entpuppt.
Auf dem Weg nach Seatos nimmt Sabine Wren ihr Lichtschwert-Training unter Ahsoka Tano und dem Droiden Huyang wieder auf. Sie ringt jedoch mit ihrer geringen Begabung für die Macht und mit Huyangs offener Skepsis.
Auf Coruscant wirbt Hera Syndulla vor einem Ausschuss der Neuen Republik um Unterstützung. Sie versucht die Senatoren zu überzeugen, dass Großadmiral Thrawn noch lebt, doch Senator Hamato Xiono wirft ihr vor, eine erfundene Bedrohung zu nutzen, um Mittel für die Suche nach Ezra Bridger abzuziehen. Ihr Gesuch wird abgelehnt.
Bei Seatos entdecken Ahsoka, Sabine und Huyang das Auge des Sion, Morgan Elsbeths gewaltiges Sternenschiff, in das ein Hyperantrieb eingebaut wird. Shin Hati und Marrok greifen mit einer Jägerstaffel an; zur Landung gezwungen, entkommen die drei durch einen Schwarm Purrgil und verbergen sich in einem Wald. Huyang erkennt, dass das Auge des Sion einen außergewöhnlich weiten Sprung in eine andere Galaxie schaffen könnte – so wie es wandernde Purrgil auf natürliche Weise vermögen.
Auf dem Planeten Seatos liegt das Schiff von Ahsoka Tano und Sabine Wren nach dem Kampf gegen Shin Hati und Marrok noch immer beschädigt am Boden, während der Droiden-Professor Huyang die Reparaturen vorantreibt. Ahsoka wägt ab, ob sie verhindern sollten, dass Morgan Elsbeth und ihre Verbündeten Großadmiral Thrawn und Ezra Bridger finden – für Sabine dagegen steht das Leben ihres Freundes Ezra über der Sicherheit der Galaxis.
Als klar wird, dass die Gegenseite kurz davor steht, den Sprung in die andere Galaxie vorzubereiten, greifen Ahsoka, Sabine und Huyang an und schalten Baylan Skolls Kampfdroiden aus. Auf dem Weg zu Baylan stellen sich ihnen erneut Shin und Marrok in den Weg: Ahsoka nimmt es mit Marrok auf, während Sabine gegen Shin kämpft und ihre Freundin drängt, allein weiterzuziehen.
Im Duell mit Baylan konfrontiert dieser Ahsoka mit ihrer Vergangenheit – er erzählt, wie hoch Anakin Skywalker einst von ihr sprach, und hält ihr zugleich vor, ihren Meister verlassen zu haben, ehe dieser zu Darth Vader wurde. Ahsoka erobert zwar die Sternenkarte, verliert sie aber wieder, als diese ihr die Hand verbrennt. Sabine kommt gerade rechtzeitig, um mitanzusehen, wie Baylan Ahsoka in den Ozean stürzen lässt.
Sabine droht, die Karte zu zerstören, gibt sie aber heraus, als Baylan ihr verspricht, sie mit Ezra wiederzuvereinen. Die Koordinaten werden in das Auge von Sion übertragen, dann vernichtet Baylan die Karte endgültig.
Ahsoka selbst erwacht unterdessen an einem geheimnisvollen Ort: In der Welt zwischen den Welten steht ihr scheinbar ihr einstiger Meister Anakin Skywalker gegenüber – ein Wiedersehen, das die Weichen für alles Folgende stellt.
Nach dem beinahe tödlichen Treffer durch Baylan Skoll findet sich Ahsoka in der Welt zwischen den Welten wieder – und dort begegnet ihr der Geist ihres einstigen Meisters Anakin Skywalker. Er hat sie durch die Macht beobachtet und bietet an, ihre Ausbildung zu Ende zu bringen. Die Wahl, die er ihr stellt, ist unmissverständlich: leben oder sterben. Um sie zu prüfen, greift er sie an.
Im Kampf durchbricht Anakin die schimmernde Brücke unter ihren Füßen, und Ahsoka stürzt in ihre eigene Vergangenheit. Als junge Padawan an Anakins Seite durchlebt sie erneut Szenen der Klonkriege, bis hin zur Belagerung von Mandalore. Dabei ringt sie mit ihrem Erbe – als Soldatin, die im Krieg getötet hat, und als Schülerin eines Mannes, der der dunklen Seite verfiel und zu Darth Vader wurde. Anakin will ihr zeigen, dass in ihr dieselbe Gefahr schlummert.
Zurück in der Welt zwischen den Welten setzt sich der Zweikampf fort. Ahsoka gewinnt die Oberhand und trifft ihre Entscheidung: Sie wählt das Leben. Anakins Geist verschwindet, und sie erwacht treibend im Ozean von Seatos.
Auf Seatos suchen unterdessen Hera, ihr machtsensitiver Sohn Jacen und der Droide Huyang nach Ahsoka und Sabine. Jacen hört das Echo des Lichtschwertduells und weist der Suchmannschaft den Weg – so finden sie Ahsoka und bergen sie aus dem Wasser.
Am nächsten Tag erwacht Ahsoka mit einer neuen inneren Ruhe. Über die Macht erkennt sie, dass Sabine mit Baylan in die ferne Galaxie aufgebrochen ist. Als Streitkräfte der Neuen Republik eintreffen, um Hera und Ahsoka in Gewahrsam zu nehmen, entschließen sich Ahsoka und Huyang, in das Maul eines Purrgil zu steigen und sich von den Weltraumwesen in die neue Galaxie tragen zu lassen. Hera und Jacen bleiben zurück.
Ahsoka und der Droide Huyang folgen der Spur, auf der Baylan Skoll und Morgan Elsbeth die gefangene Sabine Wren verschleppt haben. Zur Einstimmung bittet Ahsoka Huyang um eine alte Geschichte aus dem Jedi-Tempel, die er mit den berühmten Worten beginnt: Vor langer Zeit in einer weit, weit entfernten Galaxis. Sabine erwacht unterdessen in einer Zelle und besteht gegenüber Baylan auf ihrer Abmachung – die Sternenkarte im Tausch gegen den Weg zu Ezra Bridger.
Das Schiff Eye of Sion verlässt den Hyperraum und erreicht Peridea, die uralte Heimat von Morgans Volk, den Nachtschwestern von Dathomir. Dort empfangen die drei Großen Mütter, mächtige Hexen und Verbündete Thrawns, die Ankömmlinge; sie hatten Morgan mit ihrer Macht herbeigerufen. Baylan gesteht seiner Schülerin Shin Hati, dass er auf Peridea nach einer großen Macht aus Jedi-Legenden sucht, mit der er den endlosen Kreislauf aus Krieg und Zerstörung zwischen heller und dunkler Seite durchbrechen will.
Großadmiral Thrawn trifft an Bord seines Sternenzerstörers Chimaera ein – die erste direkte Begegnung mit Sabine seit ihrem Kampf bei Lothal fast ein Jahrzehnt zuvor. Thrawn hält Baylans Versprechen ein und stattet Sabine mit Vorräten und einem Reittier aus, damit sie nach Ezra suchen kann.
Kaum ist Sabine aufgebrochen, befiehlt Thrawn Baylan und Shin, ihr heimlich zu folgen und sowohl Sabine als auch Ezra zu töten, sobald dieser gefunden ist. Sabine übersteht einen Hinterhalt von Banditen und stößt auf den einheimischen Stamm der Noti, in dessen Dorf sie schließlich Ezra Bridger wiedertrifft.
Auf der Chimaera spüren die Großen Mütter die nahende Ankunft einer neuen Jedi – Ahsoka Tano. Thrawn beginnt daraufhin, seine Verteidigung auf Peridea vorzubereiten.
Auf Coruscant muss sich Hera Syndulla vor dem Senat verantworten: Senator Xiono fordert ein Kriegsgericht, weil sie sich Befehlen widersetzt hat. Ihre Verbündete Leia Organa schickt den Protokolldroiden C-3PO mit entlastenden Angaben, sodass Hera freigesprochen wird. Anschließend beraten Hera und Mon Mothma über die drohende Rückkehr Thrawns.
Weit entfernt auf Peridea studiert Thrawn die Unterlagen über Ahsoka Tano und erkennt, dass Anakin Skywalker ihr Meister war. Er weist Captain Enoch an, sie aufzuspüren und auf einen Pfad seiner Wahl zu lenken, um ihr stets einen Schritt voraus zu sein.
Sabine und Ezra nutzen einen kurzen Moment, um sich nach Jahren wieder auszutauschen. Über die Macht stellt Ahsoka eine Verbindung zu Sabine her. Bald jedoch greifen Shin Hati, ihre Räuber und Thrawns Nachttruppen den Zug der Noti an.
Sabine bietet Ezra sein altes Lichtschwert an, doch er verzichtet und kämpft allein mit der Macht. Ahsoka stellt Baylan Skoll, der die Auseinandersetzung jedoch verlässt, um seine eigenen Ziele zu verfolgen.
Als Thrawn bemerkt, dass Baylan nicht mehr für ihn kämpft, zieht er seine Truppen zurück. Shin bleibt zurück und flieht, nachdem sie Ahsokas Angebot ausgeschlagen hat. Am Ende sind Ahsoka, Sabine und Ezra endlich wieder vereint.
Thrawns Chimaera dockt an der Auge von Sion an und wird mit geheimnisvoller Fracht beladen — der letzte Schritt vor seiner Rückkehr in die bekannte Galaxie. Ezra baut aus Ersatzteilen von Kanans Lichtschwert eine eigene Waffe, während Huyang erklärt, dass Ahsoka Sabines Ausbildung einst aus Furcht vor deren Potenzial abgebrochen hatte. Ahsoka bekennt sich nun klar zu ihrer Schülerin.
Ahsoka, Sabine und Ezra werden von Thrawns Nachttruppen und Morgan Elsbeth angegriffen; die Großen Mütter erwecken die gefallenen Soldaten immer wieder zum Leben. Während Ahsoka Morgan im Zweikampf stellt, kämpfen sich Sabine und Ezra zur startenden Chimaera durch.
In höchster Not greift Sabine erstmals bewusst auf die Macht zurück, ruft ihr Lichtschwert herbei und hilft Ezra an Bord des Sternenzerstörers — bleibt selbst aber zurück, um Ahsoka beizustehen. Ahsoka tötet schließlich Morgan im Duell.
Thrawn und die Großen Mütter erreichen den Nachtschwestern-Planeten Dathomir und damit die Heimatgalaxie. Ezra schleicht sich unbemerkt von Bord und findet zu Hera zurück. Auf Peridea schließt sich Shin den Banditen an, während Baylan an einem alten Tempel der Mortis-Götter innehält, der ihm den weiteren Weg weist.
Ahsoka, Sabine und Huyang richten sich bei den Noti ein und beschließen, einen Neuanfang zu wagen. Aus der Ferne wacht der Machtgeist von Anakin Skywalker über sie — sein erster Auftritt in dieser Form seit „Die Rückkehr der Jedi-Ritter“.