Die Familie Malto – die Eltern Alex und Dot mit den Kindern Robby und Mo – ist frisch in die Kleinstadt Witwicky gezogen. Während Optimus Prime und Elita-1 die Decepticons Swindle und Hardtop in eine Falle locken, gerät die Familie in einen neuen Konflikt: Robby will von zu Hause nach Philadelphia weglaufen, und die Kinder sind heimlich mit Twitch und Thrash verbunden – den ersten Transformers, die auf der Erde geboren wurden, den sogenannten Terrans.
Hinter den Angriffen steckt der geheimnisvolle Mandroid, der mit seinen Arachnamechs und einigen Decepticons Jagd auf Cybertronier macht. Dabei kommt heraus, dass Dot eine gemeinsame Kriegsvergangenheit mit Optimus und Megatron hat und ihre Stelle als Park-Rangerin von der Geheimorganisation G.H.O.S.T. arrangiert wurde. Am Ende des ersten Teils taucht Megatron selbst in Witwicky auf.
Gemeinsam nehmen die Autobots, die Maltos und die Terrans den Kampf gegen Mandroid auf und nutzen die emotionale Verbindung der Kinder zu den Bots, um die entführten Transformer aufzuspüren. Die unter Mandroids Kontrolle stehenden Decepticons werden befreit und eingesammelt, Mandroid selbst entkommt jedoch.
Optimus enthüllt den wahren Grund, warum er Bumblebee aus dem Versteck geholt hat: Er soll Lehrer und Mentor der Terrans werden. Dot besteht darauf, dass Twitch und Thrash als Teil der Familie bei den Maltos bleiben – genau das hatte Optimus gehofft. Die Maltos richten sich mit ihren neuen Terran-Geschwistern in Witwicky ein.
