Die vierte Staffel setzt unmittelbar nach den Ereignissen des Staffelfinales ein. Der „Mann in Gelb“ reißt Jim die Kehle heraus und warnt Julie, dass sie die Vergangenheit nicht ändern könne – so sehr sie es auch versuche. Julie verschwindet, und Jim erliegt seinen Verletzungen, während der „Mann in Gelb“ bedauert, dass Jim nicht mehr erleben werde, was den Menschen bevorsteht. Zur selben Zeit entdeckt ein einzelner Pastor einen umgestürzten Baum auf der Straße.
Jade rät Tabitha, den übrigen Bewohnern von ihrer Entdeckung zu berichten, doch Tabitha weigert sich und zweifelt daran, dass das Gefundene real ist. Kenny sucht Boyd bei den Höhlen auf, wo beide auf die lächelnde Kreatur treffen. Boyd erklärt ihm, dass es genau dieses Wesen ist, das Fatima zur Welt gebracht hat.
Kurz darauf kracht der Wagen des Pastors in die Polizeistation – an seiner Seite eine junge Frau namens Sophia. Für Boyd bricht damit die letzte Hoffnung weg: Die Gewissheit, dass Fatima einen Nachkommen des Monsters geboren hat, nimmt ihm den Glauben, sich überhaupt noch wehren zu können. Kristi und Ellis versuchen, ihn zurück in die Rolle des Anführers zu drängen, und mit Donna und Kenny beginnen mehrere Figuren, die entstehende Lücke zu füllen.
In der Nacht warten Tabitha, Julie und Ethan auf Jims Rückkehr und beobachten in der Küche Gegenstände, die sich wie von selbst bewegen – ein Zeichen, dass Julies seltsame Erlebnisse mehr sind als bloße Albträume. Während Kenny schläft, sucht Sophia den bewusstlosen Pastor auf und gibt sich als der „Mann in Gelb“ zu erkennen: Die Gestalt des Mädchens ist nur eine Tarnung, um den Pastor zu täuschen und sich unbemerkt unter die Stadtbewohner zu mischen. Anschließend erstickt sie ihn.
Auffällig ist, dass der „Mann in Gelb“ Julie aus einer früheren Version derselben Ereignisse wiederzuerkennen scheint. Das nährt den Verdacht, dass sich das Geschehen in der Stadt in einem Kreislauf wiederholt – und dass die neue Bedrohung weit gezielter und gefährlicher vorgeht als alles Bisherige.
