An Bord der Lemurian Star entdecken Captain Peggy Carter und Natasha Romanoff Steve Rogers in der Rüstung des Hydra-Stampfers – doch statt eines Wiedersehens greift er sie an. Ein Briefing mit Nick Fury bringt Romanoff zu dem Schluss, dass Rogers, der seit 1953 als vermisst gilt, vom Roten Raum gefangen genommen und einer Gehirnwäsche unterzogen wurde. Nachdem sie gemeinsam mit Brock Rumlow Bucky Barnes vor ihm beschützt und Rogers außer Gefecht gesetzt haben, bringen sie ihn in ein Versteck in Schottland. Dort erfahren sie, dass der Anzug ihn am Leben hält, jede Aktivierung seine Überlebenschancen aber senkt.
Rogers bietet an, Carter beim Zerschlagen des Roten Raums zu helfen, in der Hoffnung auf eine Heilung. An einem früheren KGB-Standort geraten sie jedoch in einen Hinterhalt aus Drohnen und Black-Widow-Attentäterinnen, die von der Anführerin Melina Vostokoff gesteuert werden. Diese reaktiviert Rogers' Programmierung und offenbart ihren Plan: Carter sollte in den Roten Raum gelockt werden, um mit ihrem Blut sämtliche Schwestern zu verstärken.
Während Romanoff Vostokoffs Truppen aufhält, wendet sich Carter an Rogers. Sie lässt ihren Schild fallen, weigert sich weiterzukämpfen und dringt mit der Kraft von Erinnerung und Liebe zu ihm durch. Rogers opfert sich schließlich, um den Roten Raum zu zerstören. Im Chaos bindet Romanoff Vostokoff mit ihrem Enterhaken an Rogers' Anzug – in der folgenden Explosion kommt Vostokoff ums Leben.
Als Carter nach Rogers sucht, wird sie plötzlich von einem Portal erfasst und in ein von der Renaissance geprägtes Universum gezogen, wo sie auf die dortigen Varianten von Nick Fury und Wanda Maximoff trifft.
