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Tylor Tuskmon, frischer Absolvent des Schreck-Programms der Monster-Universität, übertrifft im Schreck-Simulator sogar James P. „Sulley“ Sullivan und erhält von Professor Knight die Zusage der Monster AG. Doch das Unternehmen hat sich grundlegend gewandelt: Nach der Verurteilung von Henry J. Waternoose und der Erkenntnis, dass Lachkraft die Schreckenskraft weit übertrifft, ist Sulley nun Geschäftsführer und Mike sein Partner – gelacht statt geschreckt wird nun.
An seinem ersten Arbeitstag muss Tylor feststellen, dass Schrecker nicht mehr gebraucht werden. Er wird vorübergehend dem Wartungsteam MAFT zugeteilt, das für Reparaturen und Instandhaltung zuständig ist. Dort lernt er den gutmütigen, zerstreuten Chef Fritz, seine alte Uni-Bekannte Val, den intriganten Duncan und den krabbenartigen Cutter kennen.
Tylor, der von einer Karriere als Lachmacher träumt, will mit MAFT nichts zu tun haben. Nach einer Pannenserie und einem misslungenen Versuch, ein Kind zum Lachen zu bringen, will er hinwerfen – doch Sulley und Mike überzeugen ihn zu bleiben und neue Ideen für die Monster AG zu entwickeln. Mike belegt fortan Comedy-Kurse, während sich das Unternehmen auf den neuen Leitspruch einschwört, dass es jetzt aufs Lachen ankommt.
Nach einer bizarren Aufnahmezeremonie – bei der die MAFT-Kollegen seinen Namen skandieren und Tylors Versuch, feierlich „die Mutter zu schrauben“, gründlich misslingt – will er seinem schrägen Team nur noch entkommen. Zusätzlich verärgert ihn, dass man ihm den Pausenraumtisch als Schreibtisch zuweist und einen Schraubenschlüssel mit eingraviertem Namen überreicht.
Unterdessen kämpft die Monster AG mit Stromausfällen, weil in kurzer Zeit möglichst viel Lachkraft gesammelt werden muss. Mike, der als Top-Lachmacher praktisch im Alleingang die ganze Stadt mit Energie versorgt, arbeitet 18 Stunden am Stück, wird zusehends übermüdet und bleibt schließlich sogar in einer Tür stecken.
Als der Strom vollends ausfällt, wird das MAFT-Team zur letzten Hoffnung: Es eilt zur Tat, behebt den Notfall und beweist Tylor, wie wertvoll die vermeintlichen Sonderlinge sind. Winchester wird nach bestandener Comedy-Theorie auf die Lach-Etage befördert; Tylor freut sich für ihn und beschließt, vorerst bei MAFT zu bleiben.
Der Trainee Phlegm bringt sein menschliches Baby zum Kichern, ist aber erkältet und niest mit seinem Säureschleim ein Loch in die Kinderzimmerwand – ein beschädigtes Zimmer, das MIFT sofort reparieren muss. Da das Zimmer dabei kinderfrei sein soll, holen sie das Baby heraus.
Mike übernimmt die Betreuung, weil er fürchtet, Sulley würde wie einst bei Boo weich werden. Er nennt das Mädchen wegen ihres Schnarchens „Snore“ und nimmt es sogar mit ins Baseballstadion, wo er es füttert, wickelt und schließlich einen Ball ergattert, nachdem ihn ein Wurf niederstreckt.
Bei der Reparatur sticheln Val und Tylor: Val erinnert ihn an ihre gemeinsame Zeit an der Monster-Uni, an die er sich angeblich nicht erinnert. Ein zurückspringender Ball deaktiviert die Tür und sperrt das Team im Menschenzimmer ein; sie weichen den Eltern aus und vollenden die Reparatur.
Val gesteht, sie habe sich an der Uni unsichtbar gefühlt, und Tylor sei der Erste gewesen, der mit ihr sprach. Cutter schaltet die Tür wieder frei. Zurück im Büro gibt Tylor schließlich zu, dass er sich sehr wohl an ihre erste Begegnung erinnert.
Mike bringt Snore zurück, als MIFT fertig ist, und singt ihr ein Schlaflied, ehe er zugibt, dass er sie vermissen wird. Es ist die erste Erwähnung von Boo in der Serie – ein Gruß an „Die Monster AG“.
Tylor Tuskmon braucht Hilfe beim Bedienen des Getränkeautomaten, den das MIFT-Team liebevoll „Vendy“ nennt, und lässt sich von Val einweisen. Beim Versuch, ihren Anweisungen zu folgen, zerstört er das Gerät versehentlich mit seinen Hörnern — sehr zum Entsetzen der Kollegen, die Vendy anschließend feierlich zu Grabe tragen.
Ausgerechnet an diesem Tag erfährt Fritz, dass Moral und Bezahlung bei Monster AG gesunken sind und er wegen Budgetkürzungen ein Teammitglied entlassen muss. Tylor fürchtet um seinen Job. Als Mike Glotzkowski von dem kaputten Automaten hört, bestellt der stets optimistische Manager kurzerhand ein aufgerüstetes Modell, das MIFT „Vendy 2“ tauft.
Fritz freundet sich mit Vendy 2 an, doch ein Streit zwischen Tylor und Duncan beschädigt die Steuertafel. Duncans Reparaturversuch lässt den Automaten außer Kontrolle geraten: Er feuert Dosen und Süßigkeiten auf alle in der Nähe, bis Duncan von der Maschine verschluckt wird. Tylor zerstört Vendy 2 und rettet Duncan.
Um die Arbeitsmoral zu heben, greift Mike derweil auf Sulleys Notgroschen zurück und finanziert davon Freizeit-Extras und „Gratisgeld-Montage“. Fritz will sich schon zur Ruhe setzen, um niemanden entlassen zu müssen — erfährt dann aber, dass die gestiegene Produktivität und die höheren Gewinne eine Kündigung überflüssig machen. Am nächsten Tag überrascht Tylor das Team, indem er die ursprüngliche Vendy repariert hat.
Eine Hitzewelle zwingt die Monster AG dazu, ihre Lachkraft zu steigern. Mike ruft dafür die Teilnehmer der Comedy-Klasse als Notreserve zusammen; wer die Rangliste anführt, darf künftig hauptberuflich als Lachster arbeiten. Auch Tylor tritt an, entsprechend groß ist der Druck.
Durch eine Reihe von Missgeschicken landet Tylor in einer eisigen Einöde – dem Himalaya – und hängt kopfüber in einer Höhle fest, eine Anspielung auf „Das Imperium schlägt zurück“. Der von der Monster AG verbannte Schneemensch befreit ihn und zeigt ihm seine Eisskulpturen. Dabei erkennt Tylor, dass die Tür, durch die er kam, eine Verbannungstür ist – und bringt den Schneemenschen versehentlich zur Monster AG zurück.
Aus Angst, nun selbst verbannt zu werden, versucht Tylor, den Schneemenschen unbemerkt zurückzubringen. Val geht derweil dem Grund seiner Verbannung nach: Der Brief, der ihn einst hinausbeförderte, enthielt die Pläne für den Schrei-Extraktor – Waternoose verbannte ihn, damit er dessen kriminelles Vorhaben nicht an die CDA weitergeben konnte.
Tylor und Val entscheiden sich, den Schneemenschen bleiben zu lassen, und weihen Mike, Sulley und Celia in die Vorgänge ein. Unter der inzwischen veränderten Führung heben Mike und Sulley die Verbannung auf. Tylor verzichtet auf den Wettbewerb auf dem Lachflur und hilft dem Schneemenschen stattdessen, Schneekegel zu verkaufen – so erhält dieser einen neuen Platz bei der Monster AG.
Tylors Ausbildung zum Scherzer läuft schlecht: In sieben Anläufen bringt er kein Kind zum Lachen und wird schließlich von weiteren Vorsprechen ausgeschlossen. Am großen Mini-Monster-Tag der Monster AG werden die Kinder den MIFT-Mitarbeitern zugeteilt – und Tylor überredet Val, die Kinder zu tauschen, damit er die Tochter von Ms. Flint betreuen darf. Denn wenn er die kleine Thalia zum Lachen bringt, hofft er auf einen neuen Anlauf als Scherzer.
Doch Thalia bleibt ernst, so sehr Tylor sich auch bemüht. Frustriert lässt er seinem Ärger über die strenge Ms. Flint gegenüber Val freien Lauf – ausgerechnet in Hörweite von Thalia, die daraufhin ihrer Mutter alles verraten will.
Auf der Jagd nach Thalia stolpert Tylor in einen Donut-Stand und wird von Gebäck überschüttet; ausgerechnet dieser Sturz bringt die Kinder – und heimlich auch Thalia – zum Lachen. Tylor gesteht ihr offen, dass er sie nur zum Lachen bringen wollte, um ein neues Vorsprechen zu bekommen. Seine Ehrlichkeit beeindruckt Thalia; am Ende erzählt sie ihrer Mutter, dass Tylor durchaus witzig gewesen sei.
Nebenbei hält Mike eine Comedy-Stunde über das Zusammenspiel von Stichwortgeber und Spaßvogel – und merkt erst spät, dass er selbst eher dem Spaßvogel gleicht. Zugleich muss die MIFT-Truppe um Fritz gegen ein bürokratisches Überwachungsmonster ankämpfen, um ein im Trubel verloren gegangenes Mini-Monster wiederzufinden.
Als in der Monster AG erneut der Strom ausfällt, treffen Mike und Sulley auf Roz, die sich als Mitglied von MERC zu erkennen gibt: Bis zum nächsten Tag müssen sie eine Million „Gigglewatt“ erzeugen, sonst wechselt MERC zur Konkurrenz Fear Co., die noch auf Schreckenskraft setzt.
In der MAFT schlägt Tylor vor, größere Kanister für die Scherzer zu bauen. Zugleich wird er zur Ausbildung als Scherzer nach oben geholt, bekommt aber Zweifel, weil er dafür seine Freunde in der MAFT verlassen müsste. Sulley erzählt ihm von seiner eigenen Erkenntnis über die Angst und ermutigt ihn weiterzumachen.
Auf der Lachetage fühlt sich Tylor nicht so willkommen wie in der MAFT und kündigt an zu bleiben – bis das Team entdeckt, dass er sein Scherzer-Material aufbewahrt hat, und ihn zurück nach oben schickt.
Als die Schreckenskanister ausgehen, nutzt Mike Tylors Idee und den großen Prototyp-Kanister, sammelt genug Lachen und rettet so das Geschäft mit MERC. Tylor wird offizieller Scherzer; sein neuer Schreibtisch steht bereit, und Val wechselt als seine Assistentin mit – während Sulley kurz davor ist zu entdecken, dass Mike Boos Tür wieder aufgebaut hat.
