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Zum Staffelauftakt steht das Homecoming-Wochenende an der Monster-Universität bevor, bei dem Tylor Tuskmon als früherer „Scream King“ gefeiert werden soll. Inzwischen arbeitet Tylor als Witzbold bei Monster AG, tut sich aber schwer damit, Kinder zum Lachen zu bringen: Seine Donut-Nummer will einfach nicht zünden. Er will beim Homecoming unbedingt einen guten Eindruck hinterlassen und als Erfolgsgeschichte dastehen.
Val, die Tylor zur Arbeit fährt, begleitet ihn an die Uni und erinnert ihn daran, dass auch sie dort studierte – ihr Studium jedoch wegen der hohen Schulden abbrechen musste. Bei Monster AG freut sich Sulley über die positive Aufmerksamkeit, während Mike sich über die schlechte Presse ärgert und vergeblich versucht, eine große Nachrichtensendung zu erreichen, um seine Meinung loszuwerden.
Beim Footballspiel trifft Tylor auf Johnny Worthington III., den einstigen Anführer der Verbindung Roar Omega Roar. Johnny hat inzwischen Claire Wheeler geheiratet, mit ihr zwei Kinder großgezogen und steht heute an der Spitze von Fear Co., einem Konkurrenten der Monster AG.
Tylors ersehnte Rückkehr an die Monster-Universität gerät zum Reinfall: Vor Tausenden von Zuschauern blamiert er sich gründlich – sehr zum Entsetzen von Mike und Sulley. Das gefeierte Homecoming wird so für Tylor zu allem anderen als dem triumphalen Empfang, den er sich erhofft hatte.
Die Monster AG präsentiert sich auf der C.R.E.E.P. Show, der größten Energie-Konvention der Monsterwelt, um dort das Lachprinzip als Energiequelle zu bewerben. Der Empfang fällt jedoch frostig aus: Weil die meisten Aussteller die Lachenergie für eine Schnapsidee halten und der Firma sogar Verrat an den alten Monster-Prinzipien vorwerfen, wird das Team an den kleinsten Stand direkt neben der Toilette abgeschoben – so klein, dass das Banner statt „It's Laughter We're After“ nur noch „It's Later“ zeigt.
Tylor, dessen Selbstvertrauen nach seiner Blamage beim Homecoming schwer angeschlagen ist, wird von Val zur Convention eingeladen, doch der Tag will für ihn einfach nicht rundlaufen. Sulley wiederum kämpft mit Lampenfieber und liest verkrampft von Karteikarten ab, ehe er sich löst, indem er die Präsentation einfach wie ein normales Gespräch führt.
Als Tylor an seine Grenzen kommt, marschiert er in den Angst-Simulator von Fear Co. und lässt einen so gewaltigen Schrei los, dass die Anzeige jeden Wert sprengt und das Glas zerbirst. Später wird eine Kanister-Mischung aus Lach- und Schreienergie gefährlich instabil: Tylor versucht, den überladenen Behälter nach draußen zu bringen, richtet dabei allerlei Schaden an – auch Duncans mühevoll gebautes Monstropolis-Modell geht in Flammen auf – kann aber eine größere Katastrophe verhindern.
Am Ende überwiegt das Positive: Tylors Einsatz beeindruckt sogar Johnny Worthington, der ihm seine Visitenkarte überreicht, Fritz macht als unfreiwilliger Toiletten-Aufseher ein kleines Vermögen, und Cutter deckt sich reichlich mit Werbegeschenken ein. Vor allem aber geht die Monster AG als Gewinnerin des Tages hervor, denn immer mehr Besucher können sich für die Lachenergie erwärmen.
Nach einem misslungenen Fernsehinterview, in dem Sulley durch Jills provokante Fragen alt aussieht, wird der MIFT-Abteilung wieder bewusst, dass ein wichtiger Termin ansteht: die Überraschungsparty zu Fritz' 40. Dienstjubiläum. Dass Fritz von der Party längst weiß, hindert das Team nicht daran, sie groß aufzuziehen.
Für Tylor wird der Abend zur Zerreißprobe. Zeitgleich mit Fritz' Feier ist er zu einem eleganten Abendessen mit Johnny Worthington eingeladen – und beide Veranstaltungen finden im selben Restaurant statt. Tylor versucht das schier Unmögliche und will an zwei Orten gleichzeitig sein, um weder seine berufliche Chance noch seinen Freund zu enttäuschen.
Fritz wiederum kündigt an, selbst eine Überraschung für alle parat zu haben. Duncan deutet das prompt als bevorstehende Ruhestandsankündigung – und sieht sich schon als dessen Nachfolger an der Spitze der Abteilung.
Zwischen Tischwechseln, Ausreden und einem drohenden Auffliegen muss Tylor abwägen, was ihm wirklich wichtig ist. Die Folge stellt einmal mehr Zusammenhalt und Freundschaft über den reinen Karriereehrgeiz.
Johnny Worthington nimmt Tylor mit auf eine Führung durch die Furcht AG und zeigt ihm das Innenleben der konkurrierenden Schreckfabrik. Für Tylor ist der Rundgang eine verlockende Versuchung – die Arbeit als Schrecker scheint hier ganz nach seinem Geschmack.
Val bereitet Tylor eigentlich darauf vor, das Angebot höflich abzulehnen, sobald er Johnny wieder gegenübersteht. Doch Tylor lässt sich von der Begeisterung mitreißen und verspätet sich. Kurzerhand springt Val für ihn ein und stellt sich der Aufgabe, ein Kind zum Lachen zu bringen.
Parallel gerät Cutter mit ihrer Rivalin Suzie „Sunny" Sunshine aneinander: Sunny behauptet, es gebe ein Leck, und macht Cutters Ausrüstung dafür verantwortlich. Cutter besteht auf der Fehlerfreiheit ihrer Geräte und will herausfinden, wessen Daten tatsächlich falsch sind.
Fritz, Roger und Duncan nehmen die Sache selbst in die Hand und prüfen die Kanister, um mögliche defekte Behälter aufzuspüren. Auf dem Rundgang begegnet Tylor zudem Rosie Levin, der früheren Anführerin von Eta Hiss Hiss aus den Zeiten der Monster-Universität, die nun bei der Furcht AG arbeitet.
Die Familie Tuskmon veranstaltet einen Flohmarkt vor der Haustür, doch Tylor fällt es schwer, sich von den Erinnerungsstücken aus seiner Kindheit zu trennen – vor allem von seinen Sammlerstücken rund ums Schrecken. Val hilft ihm dabei zu sortieren, was weg darf und was bleibt, und dabei zeigt sich, wie sehr Tylor noch an seinem alten Traum hängt, ein echter Schrecker zu werden.
Am Ende ringt sich Tylor durch und gibt seine wertvolle Sammlung an Schreck-Karten her, damit seine Eltern beim Verkauf etwas Geld einnehmen können. Die Entscheidung zahlt sich aus: Bei der Versteigerung bringt die Sammlung über tausend Dollar ein.
Parallel dazu wähnt sich Duncan als Detektiv wie in einem Film noir – seine Selbstgespräche sind sogar in Schwarz-Weiß gehalten. Er versucht, Beweise dafür zu sammeln, dass Tylor der gesuchte Saboteur ist, findet in dessen Zimmer aber nicht den Generalschlüssel der Monster AG.
Ein dritter Handlungsstrang dreht sich um Oma Tuskmon, die sich die ganze Folge über beklagt, das Seniorenheim nicht anrufen zu können, weil das Haustelefon defekt ist. Als Duncan es schließlich repariert – er steckt einfach den Stecker wieder ein – kommt die Wahrheit ans Licht: Tylors Vater Bernard hatte das Kabel gezogen, damit seine Mutter nicht erfährt, dass sie nicht wegen ihres Wesens aus dem Heim musste, sondern weil die Familie sich den Platz nicht mehr leisten konnte.
Beim alljährlichen, eigentlich freundschaftlichen Softballspiel zwischen der Monster AG und der Furcht AG will Val Tylor endlich von einem Jobangebot erzählen, das ihr Mike und Sulley gemacht haben. Doch Tylor hört nicht zu: Er ist völlig von seinen eigenen Sorgen eingenommen, denn seine Familie steht kurz vor dem finanziellen Ruin – und ihn plagen Schuldgefühle, weil er Johnnys Angebot ausgeschlagen hat, Schrecker bei der Furcht AG zu werden.
Während des Spiels versucht Tylor, sich bei Johnny einzuschmeicheln, um doch noch eine Stelle zu ergattern. Vergeblich: Johnny lässt nicht mit sich reden, denn er hat mit dem neuen Monster Skylar längst einen anderen Schrecker eingestellt.
Die Partie wird zusehends hitziger. Durch eine Verkettung unglücklicher Umstände landet Tylor schließlich im Team der Furcht AG. Ausgerechnet in dem Moment, in dem Val ihm endlich gesteht, dass sie den Job als Witzbold annehmen wird, brechen all seine aufgestauten Frustrationen hervor – und Tylor fängt Vals entscheidenden Schlag, wodurch er der Furcht AG den Sieg beschert.
Das Ende ist bitter: Die Monster AG verliert zum 40. Mal in Folge, und die Mannschaft ist tief enttäuscht von Tylor, der ihr das Spiel gekostet hat. Zugleich ist seine Freundschaft zu Val zerbrochen. Ein kleiner Lichtblick bleibt nur am Rande – Sulley ergattert für Mike einen neuen Glückshandschuh vom Trainer der gegnerischen Mannschaft.
Um die angeschlagene Moral der Belegschaft aufzupäppeln, veranstalten Mike und Sulley ein Teamevent im unheimlichen Untergeschoss der Monster AG. Als Aufhänger dient die alte Legende vom Shrieker – eine gruselige Mutprobe, die den Zusammenhalt der Mitarbeiter stärken soll. Nebenbei vermutet Millie, dass Val noch immer wegen des Softball-Spiels sauer auf Tylor ist.
Was als harmloser Spaß beginnt, nimmt eine mysteriöse Wendung: Während Sulley dem Team versichert, dass alles gut wird, geht das Licht aus. Als es wieder angeht, ist Sulley verschwunden – nur sein Klemmbrett fällt zu Boden. Mike versucht die anderen zu beruhigen, doch beim nächsten Blackout ist auch er spurlos verschwunden.
Zurück bleibt das verunsicherte MIFT-Team im Dunkeln, das sich der unheimlichen Situation stellen muss. Am Ende deutet sich hinter einer Tür tatsächlich etwas an – auch wenn sich in einer späteren Folge herausstellt, dass es nicht der sagenumwobene Shrieker ist.
Die Nachrichtensprecher Jack und Jill besuchen die Monster AG für ein Interview – für Mike und Sulley die ideale Gelegenheit, ganz Monstropolis von der Kraft des Lachens zu überzeugen. Doch der große Auftritt droht zu platzen: Jemand hat die Lachetage verwüstet, überall prangt Sprühfarbe, und quer über eine Wand steht der Schriftzug „Lach-Energie ist ein Witz". Celia lässt Mike und Sulley die Reporter hinhalten, während das Chaos beseitigt wird.
Bei den Ermittlungen fällt Tylor der verdächtig wirkende Roger auf, an dessen Händen rote Farbe klebt. Tylor macht kurzen Prozess und verkündet öffentlich, der Täter sei Roger Rogers – dessen wahrer Name Henry J. Waternoose IV lautet. Damit stellt er das lange gehütete Geheimnis vor ganz Monstropolis bloß.
Der Schuss geht jedoch nach hinten los: Duncan und Cutter präsentieren vermisste Gegenstände und Sprühdosen, die sich in Tylors Spind gefunden haben. Als dann durch eine von Mike versehentlich ausgelöste Domino-Kette auch noch die verwüstete Etage F enthüllt wird, ist die frisch gewonnene Beliebtheit dahin.
Mike und Sulley weisen Tylor zurecht – sie wussten von Anfang an um Rogers familiäre Verbindung. Tylor wiederum wirft Sulley vor, zu gutgläubig zu sein. Aus dem geplanten PR-Coup wird so ein Reinfall, der die Beziehungen im Team auf die Probe stellt.
Das Staffelfinale beginnt mit einem verheerenden Stromausfall, der ganz Monstropolis lahmlegt. Tylor Tuskmon muss sich wieder mit Val zusammentun, um die Stadt erneut mit Energie zu versorgen.
Dabei kommt heraus, wer hinter den Sabotageakten der Staffel steckt: Randall Boggs. Nach seiner Verbannung wurde er von Johnny Worthington zurückgeholt. In dessen Auftrag schlich sich Randall bei der Monster AG ein, um Lachenergie zu stehlen, und manipulierte die Kanister so, dass sie fälschlich als voll angezeigt wurden. Auch die Diebstähle und Verwüstungen der Staffel gehen auf sein Konto – ebenso, dass Tylor dafür verdächtigt wurde.
Johnny und Randall ignorieren Tylors Warnung, dass das Mischen von Schrei- und Lachenergie gefährlich ist. Die Maschine gerät außer Kontrolle, löst Erschütterungen aus und droht zu explodieren – eine Explosion, die Monstropolis zerstört hätte.
Nachdem das Komplott aufgeflogen ist, wird Johnny von Roz und ihren Leuten abgeführt. Auch den gefesselten Randall übergibt Fritz den Behörden – doch dieser kann sich kurz darauf erneut absetzen. Damit endet die zweite Staffel der Serie.