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Peter Parker verschläft an seinem ersten Tag an der Midtown School of Science and Technology, verpasst den Zug und wird schließlich von seiner Tante May zur Schule gefahren. Auf der Fahrt sprechen die beiden über den verstorbenen Ben Parker, den beide schmerzlich vermissen.
An der Schule öffnet sich ein interdimensionales Portal, aus dem ein Symbiont fällt. Doctor Strange folgt ihm und besiegt das Alien, richtet dabei jedoch schwere Schäden an der Midtown an. Während Strange den Symbionten zurück durch das Portal zieht, hilft Peter der Mitschülerin Nico Minoru, die von dem Wesen angegriffen wurde. Aus dem Portal fällt außerdem eine Spinne, die auf Peters Nacken landet, ihn beißt und ihn ohnmächtig werden lässt, bevor sie auf dem Rucksack eines unbekannten Schülers entkommt.
Einige Monate später hat sich Peter an seine spinnengleichen Kräfte gewöhnt, eigene Netzschleudern mit synthetischem Netz entwickelt und ist heimlich als Spider-Man aktiv. Weil die Midtown durch den Kampf zerstört wurde, besuchen Peter und seine inzwischen beste Freundin Nico die Rockford T. Bales High School, die jedoch nicht die fortschrittlichen Kurse und die Technik bietet, auf die sich Peter gefreut hatte.
Auf dem Schulweg verpasst Peter erneut den Zug und schwingt als Spider-Man los. Dabei bemerkt er, wie Harry Osborn von Räubern verfolgt wird; er greift ein und wird von einem der Kriminellen live im Netz gefilmt. Harry bedankt sich, bevor Spider-Man weiterzieht.
An der Bales gehen auch Peters Jugendschwarm Pearl Pangan und deren Freund Lonnie Lincoln, der Kapitän des Footballteams. Lonnie erweist sich als deutlich klüger und umgänglicher als erwartet und wird Peters Laborpartner. Zu Hause angekommen wird Peter – in einer bewussten Anspielung auf seinen ersten Auftritt im Marvel-Kinouniversum – nicht von Tony Stark, sondern von Norman Osborn empfangen. Dieser lobt Peters Begabung und bietet ihm ein Praktikum bei Oscorp an, das Peter begeistert annimmt.
Norman Osborn bietet Peter ein exklusives, außerschulisches Praktikum bei seinem Unternehmen Oscorp an, das dieser ohne Kenntnis von Normans Hintergedanken freudig annimmt. Am nächsten Tag geht Peter nach der Schule zu Oscorp und lernt seine Mitpraktikanten Amadeus Cho, Jeanne Foucault und Asha kennen – allesamt hochbegabte Nachwuchstalente. Der strenge Wissenschaftler Bentley Wittman, der die Praktikanten beaufsichtigt, entmutigt Peter zunächst. Seine Laune bessert sich jedoch, als er der Forscherin Carla Connors zugeteilt wird und mit ihr an einem Energieprojekt arbeiten darf.
Den Spagat zwischen Highschool-Alltag, Praktikum und seinem Doppelleben als Spider-Man empfindet Peter zunehmend als Belastung: Er verpasst den Sieg seines Schul-Footballteams und kann Nico nicht zu einer Party begleiten, zu der die beiden von Lonnie und Pearl eingeladen wurden. Während einer Arbeitspause sieht er im Fernsehen einen Bericht über ein brennendes Gebäude und eilt als Spider-Man zum Einsatz.
Vor Ort erkennt Peter, dass es sich um eine Falle handelt: Ein Brandstifter namens Butane wurde mit hochmoderner Ausrüstung angeheuert, um im Rahmen eines Versicherungsbetrugs ein Gebäude niederzubrennen – erwischt dabei aber das falsche. Nach einem heftigen Kampf überwältigt Peter den Brandstifter und bemerkt auf dessen Ausrüstung ein stilisiertes Unendlichkeitslogo, das ihm merkwürdig vertraut vorkommt.
Später als geplant kehrt Peter zu Oscorp zurück und wird umgehend in Normans Büro gerufen. Dort zeigt Norman ihm Aufnahmen der allgegenwärtigen Überwachungskameras – sie zeigen Peter, wie er in sein Spider-Man-Kostüm schlüpft. Damit kennt Norman Osborn nun Peters größtes Geheimnis.
Peter versucht zunächst zu leugnen, dass er Spider-Man ist, doch Norman Osborn ist längst überzeugt. Bei einem privaten Abendessen erklärt Norman, dass er seit der Rettung seines Sohnes Harry die Identität des Wandkletterers ergründen wollte. Das Praktikum bei Oscorp war nur ein Vorwand, um die aussichtsreichsten Kandidaten – Jeanne, Asha, Amadeus und Peter – zusammenzubringen.
Peter lehnt Normans Angebot einer Partnerschaft zunächst ab, um Norman und dessen Kollegen nicht zu gefährden. Ein Scheck über 1.000 Dollar und Tante Mays aufgelaufene Rechnungen bringen ihn jedoch ins Grübeln, sodass er das Praktikum fortsetzt.
Als Lonnie Lincoln erfährt, dass sein jüngerer Bruder Andre der örtlichen Gang aus der 110th Street beigetreten ist, sucht er deren Hauptquartier auf, um ihn herauszuholen. Anführer Big Donovan lässt Andre nur ziehen, wenn Lonnie selbst der Gang beitritt.
Unterdessen überfallen die Kriminellen Maria Vasquez und James Sanders mit hochgerüsteten Handschuhen und Stiefeln ein Juweliergeschäft. Peter gerät gegen ihre Technik ins Hintertreffen, bis Norman sich in sein Handy einklinkt und ihm hilft, den Aktivierungston der Ausrüstung auszunutzen. Nach dem Sieg entdeckt Peter auf beider Technik dasselbe Unendlichkeitssymbol – und nimmt schließlich Normans Angebot an.
Die Avengers sind über die Sokovia-Abkommen zerstritten, ein Gesetz, das die Registrierung und Überwachung von Superhelden verlangt. Norman ist überzeugt, dass er und Peter zu den Beschützern New Yorks werden müssen, und lässt Peter verschiedene von Oscorp entworfene Anzüge anprobieren.
Die Ergebnisse sind gemischt; am Ende einigen sie sich auf einen Anzug, der Peters ursprünglichem Design ähnelt, aber überwiegend weiß statt des von Peter erträumten Rot-Blau gehalten ist.
Big Donovan schickt Lonnie widerwillig los, um für die 110th Essen aus einem Laden im Revier der rivalisierenden Scorpions zu holen. Dort wird Lonnie bedroht. Zurück im Versteck macht Big Donovan klar, dass Lonnie und seine Familie nur sicher sind, solange er der 110th treu bleibt.
Peter rettet Passanten vor russischen Bankräubern, verrät dabei aber versehentlich Harry seine Identität. Eine der Räuberinnen, Mila Masaryk, flüchtet mit der Beute zu ihrem Geldgeber, der für diverse Kriminelle Hightech-Ausrüstung baut: Dr. Otto Octavius.
Octavius verkauft Mila einen Helm, der Laser aus der Stirn abfeuert und die Bewegungen von Gegnern voraussagt. Der frühere Weggefährte Normans will sich mit dem Vermögen aus seinen Technikverkäufen einen Namen machen. Wegen seines vollen Terminkalenders bindet Norman zunehmend seinen Sohn Harry in die Spider-Man-Partnerschaft ein.
Unter dem Namen Unicorn verhilft Mila ihren russischen Komplizen zur Flucht aus dem Gefängnis. Harry beauftragt Peter, sie zu stoppen. Im Kampf lässt Mila die Macht ihres Helms zu Kopf steigen und feuert wahllos, wobei sie sogar ihren Komplizen Mikhail Sytsevich als Köder benutzt.
Peter rettet Mikhail vor Milas Schuss; als Mila kurz darauf Peter töten will, hält Mikhail sie auf. Peter nimmt beide fest und schickt sie zurück ins Gefängnis, doch Mikhail schwört trotz Peters Rettung Rache.
Später sieht Peter mit Nico einen Film und lädt Harry dazu ein, dessen Ruf als Gesellschaftslöwe Nico verärgert. Zeitgleich muss Lonnie das Footballtraining verlassen, um der 110th im Revierkampf gegen die Scorpions beizustehen. Nachdem er Big Donovan vor deren Anführer Mac Gargan gerettet hat, gewinnt Lonnie den Respekt der Gang und erhält den Spitznamen „Tombstone“.
Peter versucht in der Schule, Nico Minoru zu überreden, wieder Zeit mit ihm und Harry Osborn zu verbringen, und lädt beide zu sich nach Hause ein. Ihre gegensätzlichen Charaktere sorgen jedoch für Spannungen. Parallel wird Lonnie Lincoln aus dem Footballteam geworfen, weil er Training und Unterricht schwänzt, ohne Pearl den Grund zu nennen.
Norman besucht ein Wohltätigkeitsdinner für die Opfer von Lagos und trifft dort auf Außenminister Thaddeus „Thunderbolt“ Ross. Er sichert Oscorps Unterstützung bei der Kontrolle unregistrierter Helden zu und behauptet, hinter Spider-Mans Maske stecke ein Sicherheitsmann – um Peters wahre Identität zu decken. Als er von einem Einbruch bei Oscorp erfährt, schickt er Peter, um der Sache nachzugehen.
In den Hallen von Oscorp stellt sich Peter der maskierte Vigilant Daredevil in den Weg, der überzeugt ist, dass Norman finstere Absichten verfolgt. Im Kampf schlägt Daredevil Spider-Man mit seinem Schlagstock bewusstlos und warnt ihn vor Norman. Wieder bei Bewusstsein, erklärt Norman, Otto Octavius stecke hinter der von Kriminellen genutzten Technik und habe womöglich Daredevil auf Oscorp angesetzt.
Während Peter fort ist, verplappert sich Harry und verrät Nico, dass Peter Spider-Man ist; als dessen Maske und Skizzenbuch aus der Tasche fallen, ist der Beweis erbracht. Verletzt darüber, dass Peter ihr das Geheimnis verschwieg, verlässt Nico wütend die Wohnung. Zugleich wird Lonnie von Carmilla Black, Gargans rechter Hand, verfolgt und sucht Schutz im Versteck der 110th. Carmilla spürt ihn dort auf und meldet es Mac Gargan, den Octavius mit einer skorpionartigen Rüstung ausgestattet hat.
In der Schule ignoriert Nico weiter Peters Entschuldigungsversuche. Peter und Norman finden heraus, dass Octavius Gammastrahlung für seine Technik nutzt, und beginnen, diese im Stadtgebiet zu verfolgen, um ihn aufzuspüren.
Harry lädt Nico zum Essen ein, um sie zur Versöhnung mit Peter zu bewegen. Beim gemeinsamen Pizzaessen bringt er ihr das Autofahren bei, wobei die beiden in ein Straßenrennen mit einem rücksichtslosen Fahrer geraten. Harry erklärt Nico, dass Peter sein Geheimnis nur zu ihrem Schutz gewahrt hat. Zwar fällt Nico das Verzeihen schwer, doch sie entschuldigt sich bei Harry und nennt ihn einen Freund.
Pearl erfährt von Andre, dass Lonnie zur 110th gehört, und stellt ihn in dessen Versteck zur Rede. Als Lonnie sie wegdrängen will, greift Mac Gargan – der sich nun Scorpion nennt – die Gang an. Peter, der die Strahlung in Gargans Rüstung verfolgt hat, rettet Pearl und Lonnie, die mit der 110th entkommen.
Im Kampf gegen Scorpion scheint Spider-Man ihn zunächst mit Netzen zu bezwingen, doch Gargans Anzug lädt sich mit Gammaenergie auf und er befreit sich. Von da an wendet sich das Blatt: Gargan verletzt Peter schwer mit seinem mechanischen Schwanz. Norman, mit der Suche nach Octavius beschäftigt, kann kaum helfen – erst als er Octavius aufspürt, schickt er einen Gleiter, der Peter in letzter Sekunde birgt.
Nach der Niederlage gegen Gargan ist Peter zutiefst verunsichert. Während Oscorps Mediziner ihn versorgen, entnimmt das Unternehmen ihm heimlich eine Blutprobe. Norman deckt Peter gegenüber Tante May und stellt ihm zugleich ein Ultimatum: Entweder er wächst als Spider-Man über sich hinaus, oder die Zusammenarbeit endet. Zu Hause bricht Peter zusammen, und May wünscht sich, Onkel Ben wäre noch da, um ihm beizustehen.
Norman übermittelt Octavius' Standort an Außenminister Thaddeus Ross. Beim Fluchtversuch mit einer Tasche voll Geld läuft Octavius direkt in die Falle: Ross' Leute erwarten ihn, und Iron Man richtet einen Repulsor auf ihn. Octavius wird wegen Verstoßes gegen die Sokovia-Abkommen verhaftet.
Am nächsten Tag hilft Peter Pearl bei einer Schulaufgabe. Lonnie taucht auf und berichtet, die 110th mache Jagd auf Gargan. Weil Lonnie die Gang nicht verlassen will, trennt sich Pearl von ihm. Durch einen Tipp von Dmitri Smerdyakov erfährt die Gang von Octavius' verlassenem Lagerhaus und will dessen Technik gegen Gargan einsetzen.
Da Ben fehlt, sucht Peter Rat bei Norman. Der ist überzeugt, Peter habe verloren, weil er sich zurückgehalten habe, und prägt ihm eine verdrehte Fassung des bekannten Leitsatzes ein: Mit großer Macht komme großer Respekt. Zum Schluss verrät Harry, dass Oscorps Wissenschaftler einen neuen rot-blauen Spider-Man-Anzug für ihn entwickelt haben.
Norman Osborn besucht den inhaftierten Otto Octavius, um ihn zu verhöhnen: Dank eines Deals mit General Ross gehen dessen Erfindungen an Oscorp über. Der wütende Wissenschaftler schwört Rache.
Während die Technologie transportiert wird, versucht die 110th unter Big Donovan, sie zu stehlen. Spider-Man greift ein und rettet Nico Minoru und Pearl Pangan. Als Gargan mit den Scorpions auftaucht, bricht ein Kampf aus; Big Donovan zieht sich feige zurück, während Lonnie Lincoln in Octavius’ Technologie nach einer Waffe sucht. Dabei wird er einem geheimnisvollen Gas ausgesetzt, das ihm übermenschliche Stärke und Widerstandskraft verleiht.
Mit seinen neuen Kräften hilft Lonnie im Kampf gegen Gargan. Nachdem dieser Lonnie unter Trümmern begräbt, folgt Peter Normans Rat, sich nicht länger zurückzuhalten, und ist nahe daran, Gargan zu töten – bis Lonnie sich befreit und ihn aufhält: Ein wahrer Held überschreitet diese Linie nicht. Gargan wird verhaftet, und Nico vergibt Peter, als sie ihn Leben retten sieht.
Norman dankt Peter, trifft sich danach jedoch mit mehreren Oscorp-Wissenschaftlern, darunter Bentley Wittman. In einem geheimen Projekt nutzen sie Peters Blut, um die Spinne nachzuzüchten, die ihm seine Kräfte verlieh – mit dem Ziel, weitere Spider-Men zu erschaffen.
Norman offenbart den Praktikanten, dass all ihre Projekte dem Bau eines Tors ins All für das geheime „Projekt Monolith“ dienen – einer Einstein-Rosen-Brücke, um die Ressourcen der Galaxie anzuzapfen. Doctor Strange erscheint und warnt vor den unvorstellbaren Gefahren des Kosmos, doch Norman lässt das Tor aktivieren.
Ein symbiotischer Alien kommt hindurch und greift an. Im Kampf öffnet Strange versehentlich ein Zeitportal, das ihn und den Alien zu Peters erstem Schultag an der Midtown High zurückwirft. Eine der mit Peters Blut behandelten Oscorp-Spinnen entkommt durch das Portal und beißt den jüngeren Peter – der Kreislauf schließt sich zu einer stabilen Zeitschleife.
Strange und der heutige Peter schicken den Alien zurück ins All und zerstören das Tor. Ein Rest des Symbionten bleibt jedoch zurück und wird von Norman entdeckt.
Zum Abschluss gründet Harry mit der „Worldwide Engineering Brigade“ (W.E.B.) ein eigenes Unternehmen, um junge Talente ohne Ausbeutung zu fördern. Amadeus lehnt zugunsten eines Jobs bei Oscorp ab; Jeanne agiert als Superheldin Finesse verdeckt an der Seite von Daredevil, um Osborn zu überführen; und Lonnie wird neuer Anführer der 110th. Später besucht May Peters inhaftierten Vater Richard Parker.
