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Die neunte und zugleich letzte Staffel von The Flash läutet zugleich das Ende des gemeinsamen Arrowverse ein. Eine Woche nach der Niederlage von Eobard Thawne und den Negativ-Kräften beginnt der Auftakt mit einem albtraumhaften Vorspiel: Der Schurke Tar Pit greift eine Baustelle in Central City an, Team Flash überwältigt ihn mühelos, doch Barry bemerkt die totgeglaubte Killer Frost — und muss mitansehen, wie das Team und schließlich Iris um ihn herum sterben, bevor er aus dem Traum erwacht.
Im Alltag steht das Paar vor Weichenstellungen: Allegra Garcia berichtet Iris, dass Cat Grant ihr ein lukratives Angebot für Central City Citizen Media gemacht hat, während Barry als neuer Direktor des CCPD gehandelt wird. Als der neue Captain Boomerang alias Owen Mercer einen tragbaren Teilchenbeschleuniger von Kord Industries raubt, entkommt er dem Flash — Barrys Speed-Blitze stören dabei unbemerkt das experimentelle Gerät.
Nachdem Barry Iris von seinen wiederkehrenden Albträumen erzählt und beschließt, ihre gemeinsame Zukunft in einem Buch festzuhalten, erleben die beiden plötzlich denselben Tag immer wieder. In einer Neuauflage des Kampfes wird Barry von Boomerang getötet, ehe das Paar erneut im selben Moment erwacht. Team Flash erkennt die Zeitschleife und führt sie auf den Teilchenbeschleuniger zurück; Chester Runk arbeitet daran, den Effekt über die Batterie des Geräts umzukehren.
Durchlauf für Durchlauf scheitern die Versuche. Iris ärgert sich, dass Barrys Buch ihre ganze Zukunft vorschreibt, und will lieber in der Schleife bleiben, um ein Stück Willensfreiheit zu genießen. Erst ein aufmunterndes Gespräch mit Joe West und Cecile — die Zukunft schaffe man selbst, statt ihr zu folgen — bewegt Barry dazu, sein Buch zu verbrennen. Im entscheidenden Durchlauf nehmen beide die Angebote von Cat Grant und beim CCPD schließlich an.
Im finalen Kampf zündet Boomerang einen im Beschleuniger versteckten Atomsprengkopf und teleportiert sich mit dessen Batterie davon. Barry kehrt die nukleare Explosion mit seinen Kräften um und rettet die Stadt, während Chester und Allegra sich näherkommen. Zum Schluss trifft Barry auf eine neue Persönlichkeit im Körper von Caitlin Snow, die weder Caitlin noch Frost sein will — und es zeigt sich, dass Mercer für einen geheimnisvollen Speedster mit rotem Blitz arbeitet, der den Flash endgültig ausschalten will.
Die Caitlin ähnelnde Fremde gibt sich als „Snow“ zu erkennen – ein völlig neues Wesen, das aus Caitlins gescheitertem Versuch hervorging, Frost zurückzuholen. Das Verfahren tötete Caitlin und ließ nur Snow als Hülle zurück. Mark Blaine erklärt, Barrys Zerstörung von Caitlins Labor habe sie zu einem noch riskanteren Experiment gezwungen, und behauptet, mit Snow einen Weg gefunden zu haben, Caitlin und Frost zugleich zu retten.
Während das Team über den Eingriff berät, will Joe mit Cecile Central City verlassen; der wahre Grund ist seine Angst, die neue Familie mit Cecile und der kleinen Tochter zu verlieren. Cecile kann seine Sorgen vorerst beschwichtigen. Zwischen Chester und Allegra bleibt es nach ihrem Kuss angespannt.
Hartley Rathaway wird beim Verlassen seines Clubs von einer neuen Fiddler angegriffen, die im Auftrag von Red Death handelt und ihm eine lebensgefährliche Herzrhythmusstörung zufügt. In den S.T.A.R. Labs erkennt Team Flash anhand der Forschung von Caitlins Vater Thomas Snow, dass sich nur eine der „Schwestern“ – Caitlin oder Frost – zurückbringen lässt und Snow dabei sterben würde.
Als Chester den Eingriff abbricht, gesteht Blaine, dass er in Wahrheit nur Frost zurückholen wollte. Barry nimmt Mark dennoch ins Team auf. Beim Versuch, per Abstimmung zu entscheiden, wen man zurückbringt, begreift Barry, dass es um die freie Wahl geht: Snow selbst müsse entscheiden, ob sie leben oder ihren Platz räumen will.
Im Club hat die Fiddler Hartleys Angestellte – darunter seinen Freund Roderick – in einem Schall-Vakuum gefangen. Der Flash eilt zu Hilfe, doch Captain Boomerang rettet die Fiddler und stiehlt Hartleys Schallhandschuhe: Red Death benötigt sie, um sich aus ihrem Kokon aus negativer Speed Force zu befreien.
Snow entscheidet sich schließlich fürs Leben und weigert sich, in die CRC zurückzukehren; Hartley zerstört die Apparatur, um ihr Überleben zu sichern, woraufhin ein erzürnter Mark davonstürmt. Snow gibt ihren neuen Namen preis – Khione, nach einer Blume, die Thomas Snow einst erforschte – und wird von Team Flash aufgenommen. Zum Abschluss zeigt sich erstmals Red Death in vollem Kostüm.
Barry und Iris nehmen in Paris an einem Kochkurs teil – einer der Programmpunkte, die sie noch abarbeiten wollen, bevor Iris schwanger wird. Die Auszeit endet jäh, als ein Meta-Angriff in Central City die beiden zurückruft.
Captain Boomerang, die Fiddler und ihr neuer Verbündeter Murmur haben erneut wissenschaftliches Gerät gestohlen. Barry erkennt, dass die Schurken ein kosmisches Laufband bauen, mit dem sich die Zeit zurückdrehen und das Multiversum verwüsten ließe. Das letzte fehlende Bauteil, ein Quanten-Vibrationsmotor, lagert in einer streng gesicherten Einrichtung des Verteidigungsministeriums, deren Meta-Dämpfer Barrys Kräfte unterdrücken. Weil er nicht allein hineinkommt, stellt er ein eigenes Team aus früheren Gegnern zusammen: Hartley Rathaway (Pied Piper), Jaco Birch (The Hotness), Keith (Goldface) und Mark Blaine (Chillblaine).
Barry rekrutiert die Rogues als Barry Allen und muss ihr Vertrauen gewinnen, bevor die Truppe funktioniert; die Mitglieder durchschauen dabei, dass er der Flash ist. Beim Einbruch schaltet jeder Rogue mit seiner Fähigkeit einen der vier Generatoren ab, sodass Barry den Vibrationsmotor an sich nehmen kann.
Doch die Generatoren starten neu: Mark Blaine enttarnt sich als Agent des mysteriösen „Benefactor“ – er hat Barry verraten, weil ihm im Gegenzug versprochen wurde, seine tote Geliebte Frost zurückzubringen. Murmur, Captain Boomerang und die Fiddler greifen an und entwenden die Maschine. Beim anschließenden Showdown vor der Anlage erscheint die feindliche Speedsterin Red Death, hebelt mit ihrer negativen Speed Force Barrys Tempo aus und besiegt ihn mühelos. Am Boden erkennt Barry auf ihrer Brust ein fledermausähnliches Emblem, bevor sie mit dem Bauteil verschwindet.
Bei der Nachbesprechung begreift das Team, dass Red Death eine Zeitmaschine anstrebt, und Keith zitiert Edgar Allan Poe. Über Chester und Luke Fox (Batwing) erfährt Team Flash, dass Red Deaths Schurken Wayne-Enterprises-Technik nutzen und dass Batwoman Ryan Wilder seit Wochen verschwunden ist. In den Nebensträngen bleibt das Verhältnis von Allegra und Chester nach ihrem Kuss angespannt, während sich Khione, ein Alter Ego von Caitlin Snow, in ihrer neuen Existenz zurechtfindet.
Zum Schluss will Chillblaine mit dem Motor fliehen, wird aber von Red Death aufgehalten, die ihm erklärt, sein Teil des Handels folge erst, wenn ihrer erfüllt sei. Als er ihre Identität anzweifelt, gibt sich die Speedsterin zu erkennen: Es ist Ryan Wilder, die Batwoman dieser Welt, die sich mit den Worten „I am vengeance“ endgültig als Barrys neuer Erzfeind offenbart.
Während ein flächendeckender Stromausfall Central City lahmlegt, nehmen Roy Bivolo, bekannt als Rainbow Raider, und die Speedster-Schurkin Red Death Barry Allen gefangen. In der Gefangenschaft erkennt Barry, dass Red Deaths Geschwindigkeit künstlich erzeugt wird, und versucht vergeblich, Mark Blaine zur Rückkehr ins Team Flash zu bewegen.
Gegenüber Iris West-Allen gibt sich Red Death schließlich als Ryan Wilder aus einer alternativen Zeitlinie zu erkennen, in der sie und der Flash zu erbitterten Feinden wurden. Da die Negativ-Speedforce sie abwies und sie in Iris’ Zeitlinie gestrandet ist, plant Ryan, die Kosmische Tretmühle zu nutzen, um in ihre Heimatwelt Earth-4125 zurückzukehren.
Um die Tretmühle mit Energie zu versorgen, entführt Red Death Iris in ihr Versteck und foltert sie mit Stromschlägen, um Barry dazu zu zwingen, als lebende Energiequelle zu laufen. Barry rennt auf der Apparatur und löst einen roten Gewittersturm aus.
Mark Blaine bereut seinen Verrat, sabotiert die Kosmische Tretmühle und stellt sich Red Deaths Schurken entgegen, um Barry und Iris die Flucht zu ermöglichen. Team Flash und die verbliebenen Rogues evakuieren die beiden per Teleportationsbombe, während Mark scheinbar von Captain Boomerang niedergestochen wird.
Red Death schwört Rache und kündigt an, der Welt des Flash den Krieg zu erklären. Die Folge schließt direkt an „Rogues of War“ an und leitet das zweiteilige Finale der Red-Death-Handlung in der letzten Staffel ein.
Red Death setzt ihren Plan fort, Central City mithilfe psychischer Avatare ihrer selbst unter strikte Kontrolle zu bringen. Um ihre Kräfte weltweit zu verstärken, verbündet sie sich mit dem telepathischen Gorilla Grodd.
Team Flash arbeitet mit Cecile Horton und überraschenden Verbündeten wie Hartley Rathaway, Goldface und Jaco zusammen, um die Bedrohung einzudämmen. Barry spürt Grodd auf und kann den Gorilla überzeugen, die Seiten zu wechseln; Grodd verleiht ihm daraufhin einen massiven Geschwindigkeitsboost.
Im finalen Kampf taucht die echte Ryan Wilder – Batwoman – auf und unterstützt Barry gegen ihren bösartigen Doppelgänger aus einer alternativen Zeitlinie. Red Death wird schließlich besiegt und von A.R.G.U.S. in Gewahrsam genommen. Für Ryan Wilder bedeutet der Sieg späte Wiedergutmachung und einen Abschluss ihres Schicksals als Batwoman.
Bei einer anschließenden Feier im Haus von Joe und Cecile verkündet Iris West-Allen überraschend ihre Schwangerschaft. Joe West gibt bekannt, Central City gemeinsam mit Jenna zu verlassen, um ein neues Kapitel zu beginnen, während Chester und Allegra ihre Gefühle füreinander mit einem Kuss offenbaren.
Während Barry und Iris im Urlaub sind, rückt Cecile Horton in den Mittelpunkt. Becky Sharpe, die nach der Crisis auf Earth-Prime lebt und glücklich mit ihrem Verlobten Dominic Stewart zusammen ist, gerät plötzlich in eine Pechsträhne.
Als Dominic bewusstlos in der Wohnung gefunden wird, gerät Becky unter den Verdacht des Mordversuchs und wird verhaftet. Cecile übernimmt ihre Verteidigung, Allegra hilft bei den Ermittlungen. Beide werden von Tätern entführt, die mit Dunkle-Materie-Refraktoren Meta-Kräfte ablenken.
Es zeigt sich, dass Dominics Bruder Tony Stewart einen Refraktor in Beckys Verlobungsring eingebaut hatte, um ihre Glücksfähigkeit umzukehren und Spielschulden einzutreiben. Cecile zerstört den Ring telekinetisch und befreit Becky.
Parallel geht Mark Blaine der Frage nach, ob Khione Eiskräfte von Frost besitzt; Khione lässt es schneien und erklärt, Frost lebe in der Erinnerung weiter. Am Ende erwacht Dominic, Team Flash feiert eine Babyparty für Iris und Barry, und Chester stellt fest, dass Khione weder Mensch noch Metamensch ist.
Nia Nal, als Dreamer bekannt, sucht nach einer uralten Quelle naltorianischer Traumenergie. Nach einem Albtraum über Iris West-Allen verliert sie ihre Kräfte an eine kapuzenverhüllte Gestalt und reist nach Central City, um Iris zu warnen.
Kaum hat Nia von ihrer Vision berichtet, versetzt die mysteriöse Gestalt beide Frauen in eine gemeinsame Traumwelt. Dort durchleben sie alternative Lebenswege – Iris etwa als Polizeichefin oder als Managerin des Jitters – und Iris setzt sich mit ihren Zweifeln an der eigenen Entscheidungsfreiheit angesichts bereits bekannter Zukunftsereignisse auseinander.
Nia erkennt, dass sie ihre Kräfte nicht krampfhaft kontrollieren, sondern loslassen muss, um ihr volles Potenzial zu entfalten. Im Zentrum der Traumwelt begegnet sie dem Geist der ersten Naltorianerin mit der Gabe des Träumens, die sich bereit erklärt, Nia zu unterrichten.
Beide Frauen erwachen wohlbehalten in den S.T.A.R. Labs, und Iris veröffentlicht beruhigt ihren preisgekrönten Artikel. Unterdessen will Mark Blaine Khione aufheitern, erkennt dabei aber, dass er in ihr nur einen Ersatz für Frost sieht – und beschließt, Central City vorerst zu verlassen.
Barry Allen und Iris West-Allen freuen sich auf die Geburt ihrer Tochter Nora und lassen die S.T.A.R. Labs von einem Inspektionsteam untersuchen, um den Arbeitsplatz sicherer zu machen. Damit verschaffen sie unbemerkt auch einer Zeitdiebin aus dem Jahr 2123 Zugang.
Die Diebin hat einen sogenannten Zeitmagneten aus dem Flash-Museum entwendet und ist damit ins Jahr 2023 gereist. Durch das Gerät geraten Barry, Iris und die anwesenden Inspektoren in einer Zeitschleife gefangen. Die instabile Energie des Zeitmagneten verwandelt nach und nach Personen im Raum in Statuen.
Barry und Iris durchschauen schließlich die vorgebliche Inspektorin Tao und entlarven sie als die Zeitdiebin Lady Chronos. Um die Schleife zu beenden, lädt Barry mit seiner Geschwindigkeit deren Zeitgürtel auf, sodass Lady Chronos den Zeitmagneten samt Stabilisator zurück ins Jahr 2123 bringen kann.
Mit der Rückkehr des Geräts löst sich die Zeitschleife auf. Nebenbei findet auch die Beziehung im Team ihren Platz: Allegra gesteht Chester ihre Gefühle, während Barry und Iris ihrer neuen Rolle als Eltern entgegenblicken.
Team Flash richtet eine Überraschungsfeier zu Barry Allens 30. Geburtstag in den S.T.A.R. Labs aus. Unter den Gästen sind auch John Diggle und Wally West. Diggle möchte Barry den Bogen des verstorbenen Oliver Queen überreichen, doch Barry kann das Geschenk vorerst nicht annehmen.
Die Feier kippt, als Ramsey Rosso alias Bloodwork hereinplatzt: Er setzt die Gäste mit betäubenden Getränken außer Gefecht und übernimmt die Kontrolle über Wally Wests Verstand. Bloodwork zwingt Wally dazu, Barry zu töten – denn über Wallys Verbindung zur Speed Force will er das neu geschaffene Multiversum mit seiner Blut-Infektion überziehen.
Im Jenseits begegnet Barry dem verstorbenen Oliver Queen, der als Spectre über das Multiversum wacht. Oliver hilft Barry, seine Schuldgefühle als Überlebender zu verarbeiten, und bringt ihn zurück ins Leben.
Oliver kehrt vorübergehend als Green Arrow an Barrys Seite zurück. Gemeinsam mit Diggle, Khione und Wally besiegen sie Bloodwork und befreien das Multiversum von der Infektion; anschließend heilt Oliver den geschlagenen Ramsey Rosso und nimmt ihm seine Kräfte. Für John Diggle wird es zugleich der endgültige Abschied von seinem Freund Oliver Queen.
In der Gegenwart steht Barry Allens Leben ganz im Zeichen freudiger Erwartung: Er und seine hochschwangere Frau Iris fiebern der Geburt ihres ersten Kindes entgegen, und Iris erfährt zudem, dass ihr jüngster Artikel für den Pulitzer-Preis nominiert wurde. Während das Team seinen Alltag lebt – Khione erforscht ihre neuen Kräfte, Chester baut einen Anzug für Allegra –, wird Barry völlig unvermittelt von einem gewaltigen Blitz erfasst und aus der Zeitlinie gerissen.
Barry landet in Central City, doch nicht in der Gegenwart, sondern im Jahr 2000 – in jener Nacht, in der als kleiner Junge seine Mutter ermordet wird. Nicht er selbst hat sich hierher gebracht: Die Negative Speed Force, die ihn für den Tod ihres früheren Wirts Eobard Thawne verantwortlich macht, hat ihn zurückkatapultiert. Vergeblich versucht Barry, in seine Zeit zurückzukehren; selbst ein Anruf bei Professor Martin Stein scheitert, weil dieser ihn für einen Spaßvogel hält.
Gestrandet begegnet Barry zahlreichen Weggefährten aus seiner Vergangenheit – einem jüngeren Joe West, Captain Singh und vor allem seinen Eltern Henry und Nora Allen, die den erwachsenen Fremden natürlich nicht erkennen. Ein gemeinsames Abendessen mit ihnen schenkt Barry einen kostbaren Moment des Abschieds und lange ersehnte Ruhe mit den Menschen, die er als Kind verloren hat.
Dann taucht Eobard Thawne auf – und zwar in seiner allerersten Inkarnation als Reverse-Flash. Barry begreift augenblicklich, dass dieser Thawne gekommen ist, um sein jüngeres Ich auszulöschen. Trotz allem versucht Barry, seinen Erzfeind von der Rache abzubringen, und warnt ihn, dass dieser Weg ihn ins Elend stürzen wird. Doch Thawne, selbstgefällig wie stets, lässt sich nicht beirren.
Die Konfrontation im Haus der Allens spielt sich fast genauso ab wie einst gezeigt: Barry muss den Mord an seiner Mutter geschehen lassen, denn Noras Tod ist ein fester Punkt der Zeit. Damit klärt sich ein altes Rätsel der Serie – der geheimnisvolle „zukünftige Flash", der in der ersten Staffel sein jüngeres Ich vom Eingreifen abhielt, war stets dieser Barry aus Staffel 9. Als Thawne erkennt, dass er durch Noras Tod machtlos in der Vergangenheit strandet, während Barry ausgerechnet zum Helden heranwächst, bricht er zusammen und schwört ewige Rache.
Zum Abschluss meldet sich die Negative Speed Force bei Barry: „Neun Jahre lang warst du der Auserwählte. Doch heute Nacht beginnt eine neue Welt." In einer letzten Szene wird zudem der Wissenschaftler Dr. Malcolm Gilmore von einem Blitz getroffen – ein Bild, das unmittelbar an Barrys eigene Ursprungsgeschichte erinnert und den ersten Teil des großen Serienfinales offen enden lässt.
Barry ist weiterhin spurlos verschwunden, und Team Flash setzt alles daran, ihn aufzuspüren. Chester entdeckt am Ort seines Verschwindens Spuren von Kobalt – dieselbe rätselhafte Substanz, die als reisender Kristall durch die Zeit springt und sich jeweils einen neuen Wirt sucht, um das Team anzugreifen.
Diesmal übernimmt der Kristall Marc. Bei einem Kobalt-Gasangriff in den Räumen von CCC Media geraten Allegra und ihre Kollegen in Lebensgefahr; Taylor und Aariz entgehen nur knapp dem Tod, weil Khione sie mit ihrer wachsenden Macht über die Elemente wiederbelebt. Khione erkennt zunehmend, dass sie zu einer Elementarkraft geworden ist.
Die größte Wendung spielt sich im Polizeirevier ab: Dr. Malcolm Gilmore, der Eddie Thawne zum Verwechseln ähnlich sieht, lässt Eddies Grab öffnen und findet den Sarg leer vor. Schlagartig kehrt seine Erinnerung zurück – er ist Eddie Thawne. Zum Beweis zieht er sich die Kugel aus der eigenen Brust. Damit deutet sich an, dass er zu Cobalt Blue werden wird.
Zeitgleich setzen bei der hochschwangeren Iris die Wehen ein. Im entscheidenden Moment kehrt Barry in einem blauen Lichtblitz zurück – gerade rechtzeitig, um bei der Geburt seiner Tochter dabei zu sein, die er aus der Zukunft längst kennt.
Iris liegt bereits in den Wehen, doch von Barry fehlt weiterhin jede Spur: Die Negative Speed Force hat ihn erneut durch die Zeit geschleudert. Team Flash versucht, mithilfe von Ceciles wachsenden Kräften seine Spur aufzunehmen. Khione verspricht Iris, ihren Mann noch vor der Geburt zu finden, während Allegra an der Seite der Hochschwangeren wacht.
Das Team ermittelt, dass Barry nach zahllosen Zeitsprüngen zusammen mit dem Kobaltkristall im Jahr 2049 ankommen wird. Dort kommt es zum Wiedersehen mit Eddie. Im Flash-Museum sucht Eddie nach Barry und trifft stattdessen auf Nora.
In diesem Jahr 2049 erlebt Barry, wie Iris ein völlig anderes, glückliches Leben an Eddies Seite führt. Der Anblick lässt ihn daran zweifeln, ob seine Frau ihn wirklich liebt. Zugleich akzeptiert Dr. Malcolm Gilmore endgültig, dass er die Reinkarnation von Eddie Thawne ist.
Barry vermutet, dass die Negative Speed Force dieses neue Universum eigens erschaffen hat, um Eddie nach seiner Wiedergeburt auf ihre Seite zu ziehen. Eddie reagiert wütend und wirft Barry vor, ihm sein Leben und seine künftige Braut gestohlen zu haben.
Die Lage eskaliert, als Nora von der Negative Speed Force in Besitz genommen wird und Barry angreift. Die vorletzte Folge der Serie zieht die Fäden des Finalbogens zusammen und schärft die persönliche wie universelle Bedrohung für Barry.