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Nach seinem Sieg über Godspeed und den wiederauferstandenen Reverse-Flash ist Barry Allen selbstbewusster denn je, während Iris ihr Nachrichtenportal zu einem großen Medienhaus ausgebaut hat. Gerade als das Paar etwas Zeit für sich finden will, taucht Ray Palmer in Central City auf, der für eine Technikmesse eine Unterkunft sucht.
Zeitgleich kehrt die Royal Flush Gang zurück und verübt eine Reihe dreister Coups: Sie lässt zwei Züge kollidieren, um deren Energiequelle zu stehlen, entwendet einen experimentellen Mikrochip und befreit einen Hacker aus Iron Heights. Barry erkennt, dass all das auf einen Krypto-Raub an mehreren Casinos hinausläuft, und überlistet die Bande mühelos mit seiner Denkgeschwindigkeit.
Nebenbei ringt Iris' Mitarbeiterin Allegra mit ihrer Beförderung zur leitenden Redakteurin, während Captain Kramer ihre Metahuman-Einheit auflöst – sehr zu Barrys Sorge, ihre nachahmenden Fähigkeiten könnten seine Identität enthüllen. Ray wiederum entschließt sich, statt einer neuen Firma eine Stiftung für Technikforschung im Namen von Chesters verstorbenem Vater zu gründen.
Dann taucht der außerirdische Despero aus dem Jahr 2031 auf und verkündet, der Flash werde 2031 eine verheerende Apokalypse auslösen. Mit ihren empathischen Kräften bestätigt Cecile Horton, dass Despero die Wahrheit sagt. Ray schlüpft wieder in seinen Atom-Anzug und kämpft an Barrys Seite, doch dessen bloße Geschwindigkeit reicht gegen den mächtigen Gegner nicht aus.
Um Desperos Vertrauen zu gewinnen, offenbart Barry ihm seine wahre Identität und lässt ihn seine Gedanken lesen. Der Außerirdische findet keine Bosheit und gewährt dem Flash sieben Tage, um zu beweisen, dass er niemals zur Bedrohung wird.
Unmittelbar an Teil 1 anknüpfend, enthüllt der Außerirdische Despero Barry Allen die düstere Zukunft: Im Jahr 2031 soll der Flash dem Wahnsinn verfallen und die Katastrophe „Armageddon“ auslösen. Despero gewährt dem Speedster sieben Tage, um das Schicksal abzuwenden – warnt ihn aber, dass sein Verstand schon in den nächsten 24 Stunden zu zerbrechen beginnt.
Über einen Anruf bei Alex Danvers erfährt Team Flash, dass Despero stärker als ein Kryptonier und geistig kaum zu durchschauen ist. Frost drängt den bekennenden Pazifisten Chester, eine Waffe zu bauen, die Despero ausschalten kann – ein moralisches Dilemma, denn zugleich steht Barrys Leben auf dem Spiel.
Als das Team einem Kunstraub der telekinetischen Diebin Xotar auf die Spur kommt, hebt diese den Flash in die Luft und verbiegt seinen Körper. Zurück im Loft verliert Barry die Kontrolle und geht beinahe auf Chester los, bis ihn die übrigen Teammitglieder vorübergehend außer Gefecht setzen, bis er wieder zu sich kommt.
In den Nachrichten heißt es, Barry habe die Stadt mit Blitzen angegriffen und Dutzende Menschen verletzt – er selbst kann sich an nichts erinnern. Als Despero erneut auftaucht und ihn niederstreckt, stellt sich Barry schließlich freiwillig. Despero setzt zum tödlichen Strahl an, doch Chesters Gerät stoppt ihn im letzten Moment; der Außerirdische verschwindet mit der Drohung, Barry zu vernichten, bevor dieser Armageddon herbeiführt.
Verzweifelt rast Barry zur Hall of Justice, wo Jefferson Pierce alias Black Lightning erscheint. Als Barry das Protokoll „Injustice“ erwähnt, reagiert Black Lightning sichtlich schockiert.
Überzeugt von Desperos Prophezeiung, dem Wahnsinn zu verfallen und Armageddon auszulösen, schildert Barry Allen seinem Verbündeten Jefferson Pierce alias Black Lightning, was ihm zuletzt widerfahren ist – vom Jobverlust bis zum Vorwurf, unschuldige Bürger in Central City angegriffen zu haben. Um die Katastrophe zu verhindern, will Barry das „Injustice-Protokoll“ auslösen, das ihm seine Kräfte dauerhaft nehmen soll.
Iris ist überzeugt, dass Barry von einer unsichtbaren Macht manipuliert wird, und legt Aufnahmen vom tödlichen Zugunglück ihres Vaters Joe West vor. Cecile hält dagegen; der Streit zerreißt Team Flash in zwei Lager: Iris und Allegra suchen nach Beweisen für die Manipulation und dafür, dass Joe noch lebt, während Cecile, Caitlin und Chester versuchen, Barry vor Despero aufzuspüren.
Mit kalanorianischer Technik verstärkt Cecile ihre empathischen Fähigkeiten und gewinnt die psychische Superschurkin Rosalind „Top“ Dillon als Helferin. So erhaschen sie ein verschwommenes Bild von Barrys Standort. Despero bemerkt das, reaktiviert den Teilchenbeschleuniger von S.T.A.R. Labs, um seine Kräfte zu steigern, überfällt Ceciles Gruppe und erfährt, dass Barry sich in der Hall of Justice aufhält.
Iris trifft unterdessen Deon Owens, den Avatar der Still Force. Er stellt fest, dass jemand die Negative Still Force angezapft und die Zeitlinie gezielt manipuliert hat, um Joes Tod nachträglich herbeizuführen. In der Hall of Justice will Barry sich von Jefferson die Kräfte nehmen lassen; als dieser von Despero erfährt, bricht er ab. Der aufgebrachte Barry greift ihn an, und Flash und Black Lightning liefern sich ein Duell, bis Jefferson ihn an Oliver Queens Opfer erinnert und beide sich versöhnen.
Ein Angriff Desperos wird von Black Lightning, Iris und Deon aufgehalten, sodass Barry ins Jahr 2031 vorausrennen kann, um die Ursache des Weltuntergangs zu finden. Dort entdeckt er zu seinem Entsetzen, dass die Feier der Familie West der Verlobung von Iris und seinem Erzfeind Eobard Thawne gilt – umringt von Arrowverse-Helden, die alles andere als erfreut sind, ihn zu sehen.
Barry Allen findet sich im Jahr 2031 wieder, in dem sein Erzfeind Eobard Thawne seinen Platz eingenommen hat: Thawne ist der Flash und mit Iris West verlobt, während Barry als Reverse-Flash gilt. Barry muss gegen seine eigenen Verbündeten kämpfen und erfährt, dass Ray, Nate, Sara und Cisco in dieser Zeitlinie gestorben sind.
Thawne erklärt, wie er diese Realität geschaffen hat: Mit einer umgekehrten Flashpoint-Manipulation tötete er Joe, reiste zurück ins Jahr 2013, ließ sich selbst vom Blitz treffen, führte Team Flash an und machte Barry zum Schurken — schließlich tötete er Barry als Kind. Um Mitternacht soll sich die Zeitlinie endgültig verfestigen.
Barry gewinnt den in dieser Zeitlinie noch lebenden Damien Darhk als Verbündeten, indem er an dessen Opfer und dessen Tochter Nora in der ursprünglichen Realität appelliert. Gemeinsam ersinnen sie einen Plan: Barry muss mit enormer Geschwindigkeit um die Erde laufen und durch ein Zeitportal stoßen — was jedoch das im Titel angekündigte Armageddon auslöst, genau wie Despero es prophezeit hatte.
Barry sucht Iris auf und gesteht ihr seine Liebe. Als Thawne sie drängt, die Geschwindigkeit raubende Waffe gegen Barry einzusetzen, richtet sie diese stattdessen gegen Thawne und lässt Barry ziehen; auch Iris bekennt ihre Liebe. Barry kehrt nach 2021 zurück und löscht die Zeitlinie, in der Despero das Team getötet hätte. Er zeigt Despero die gesicherte Zukunft, STAR Labs ist wieder heil und Joe lebt. Doch auch Eobard Thawne ist zurück in der Gegenwart — im Reverse-Flash-Anzug und entschlossen, den Lauf der Dinge erneut zu ändern.
Barry kehrt aus Thawnes Reverse-Flashpoint zurück und erklärt Joe, was er wiederhergestellt hat – auch dessen Auferstehung. Da taucht Damien Darhk auf, den das Portal des Zeitsteins hergezogen hat; er will sich auslöschen lassen, damit seine Tochter Nora zurückkehrt, und bittet Barry um den Zeitstein.
Der Reverse-Flash greift das Polizeirevier an, um den Flash hervorzulocken – doch statt seiner erscheint die künftige Green Arrow Mia Queen, die nach ihrem verschwundenen Halbbruder William sucht. Als Thawne wie Darhk zu verblassen beginnt, offenbart sich sein wahres Ziel: Er will, dass der Flash ihn vor Zeugen rettet.
In den STAR Labs erklärt Barry, dass der Zeitstein alle abweichenden Zeitlinien getilgt hat – Thawnes Tod wäre diesmal endgültig. Caitlin gibt ihm nur noch zwei Stunden. Mia hält es für Wahnsinn, den Erzfeind zu retten; Iris erfährt, dass Mia seit zwei Jahren nach William sucht. Thawne gesteht Barry, dass er zum Reverse-Flash wurde, weil der Flash ihn einst in der Zukunft um seinen Heldenmoment brachte.
Das Team ringt mit der Entscheidung; Joe besteht darauf, dass Helden niemanden im Stich lassen. Despero, der sich als der wahre Despot seiner Welt entpuppt, übernimmt Mias Geist, um Thawne selbst zu töten, und lockt den Flash zum Kampf in die Stadt. Iris befreit Mia aus der Kontrolle, woraufhin Despero sich zurückzieht, um ganz Central City zu vernichten.
Mit einem neuen Paar von Chester gebauter Stiefel absorbiert Barry Desperos gebündelte Energie und lenkt sie zurück – Despero verbrennt. Zurück in den STAR Labs trennt das Team Thawnes Verbindung zur Negativen Speed Force und rettet ihn; er wird an A.R.G.U.S. übergeben, bleibt aber undankbar. Beim abschließenden Beisammensein übergibt Darhk dem trauernden Joe den Zeitstein und verschwindet, damit Nora zurückkehrt. Ein letztes Foto zeigt Nora und Bart – ein Hinweis auf die kommenden Speedster.
Nach der Erneuerung des Eheversprechens ihrer Eltern kehren Bart (Impulse) und Nora (XS) ins Jahr 2049 zurück – nur um festzustellen, dass sich die Zeitlinie verändert hat. Beim Abendessen taucht überraschend Jay Garrick lebendig auf, ist aber nicht mehr mit seiner ursprünglichen Frau Joan verheiratet. Im Flash-Museum spüren die Geschwister die Ursache auf: Am 31. Dezember 2013 wurde Joe West bei einem Raubüberfall erschossen. Um die Zeitlinie zu retten, reisen sie in dieses Jahr zurück – eine Zeit, in der ihr Vater Barry nach dem Teilchenbeschleuniger-Unfall im Koma liegt.
In Central City 2013 begegnen die beiden Eddie Thawne und geben sich als Aushilfs-Spurensicherer aus; beim Kaffeeholen lernt Bart die Quantenphysikerin Avery kennen. Als der Raubüberfall beginnt, rast Bart dazwischen und rettet Joe vor der Kugel – schafft damit aber ein neues Zeitproblem. Mona Taylor, die spätere „Queen“, belauscht die beiden mit ihren Kräften und erkennt zum ersten Mal, dass sie nicht die Einzige mit Fähigkeiten ist.
Über Überwachungsaufnahmen erkennen die Geschwister, dass sie versehentlich die Royal Flush Gang Jahre zu früh ins Leben gerufen haben: Mona stellt eine Truppe von Superkriminellen zusammen und plant einen Überfall auf das Utopia-Casino. Bart bricht unter Schuldgefühlen zusammen und rast davon; Nora findet ihn an Barrys Krankenbett und macht ihm Mut. Gemeinsam bitten sie Avery um Hilfe, die erklärt, der Überfall sei ein Fixpunkt und müsse stattfinden – nur die Todesopfer ließen sich verhindern.
Beim Überfall gibt Bart sich als Casino-Manager aus und bringt die Gäste in Sicherheit, während Nora heimlich die im Gebäude versteckten Bomben sucht. In letzter Sekunde – und mit Barts Zuspruch – entschärft Nora die Sprengsätze: Der Überfall läuft ab wie vorgesehen, doch alle überleben. Nebenbei begegnet Iris zum ersten Mal Eddie, und Cecile macht Joe Hoffnung auf eine gemeinsame Zukunft.
Bart verabschiedet sich mit einem Kuss von Avery und verspricht ein Wiedersehen. Zurück in 2049 gestehen die Geschwister Jay ihre Fehler; er versichert ihnen, dass selbst er beim Zeitreisen Fehler gemacht habe – und Joan ist als seine Frau wiederhergestellt. In der Gegenwart 2022 bricht Team Flash zu einem Neujahrsessen nach Paris auf. Unbemerkt aber verschwindet Iris' Haarbürste in einer Zeitwelle – ein Hinweis darauf, dass die Zeitlinie womöglich doch nicht ganz sicher ist.
Der Flash liefert erneut mehrere Kriminelle beim Central City Police Department ab – ohne den Beamten den Kontext zu liefern. Captain Kristen Kramer stört das, weil Flash und Polizei nicht Hand in Hand arbeiten. Joe West und Cecile Horton raten Barry, Kramer eine direkte Verbindung zum Flash zuzugestehen, doch Barry ist unsicher, ob er ihr trauen kann.
In der Nacht überfällt Goldface das Polizeirevier: Mit Schlafgas schaltet er alle aus, um an die von Kramer in Auftrag gegebene Spezialmunition zu gelangen, die Metamenschen dauerhaft ihre Kräfte nimmt – er will sie auf dem Schwarzmarkt verkaufen. Barry und Kramer erwachen mit explosiven, metadämpfenden Fesseln.
Kramer, selbst eine Metamenschin mit Nachahmer-Kräften, kann ihre Fessel kurzschließen, traut sich aber nicht, ihre noch unkontrollierbaren Kräfte einzusetzen. Als Goldface droht, nach und nach Geiseln zu erschießen, verschafft Kramer Barry genug Zeit: Er befreit sich, wird wieder zum Flash und überwältigt Goldface samt Bande. Anschließend offenbart Kramer, dass sie die Kugeln längst aus dem Revier hatte entfernen lassen – der ganze Überfall war umsonst.
Ermutigt durch die Zusammenarbeit will Barry Kramer seine geheime Identität enthüllen, doch sie hat den Flash längst als Barry Allen durchschaut. Die beiden vereinbaren, enger zusammenzuarbeiten, und Barry bietet an, sie im Beherrschen ihrer Kräfte zu trainieren.
Im Nebenstrang ist Caitlin genervt davon, wie offen Frost ihre Beziehung mit Chillblaine auslebt, und beschließt, selbst wieder zu daten. Beim unfreiwilligen Doppel-Date mit Frost und Mark rastet Caitlin aus und beendet den Abend gereizt, entschuldigt sich später aber bei Chillblaine. Nachdem er ihr klarmacht, dass sie sich in Wahrheit vor einer echten Bindung fürchtet, versöhnt sie sich mit Frost.
Zum Abschluss erlebt Iris beim Abendessen mit Joe einen rätselhaften Zeitsprung: Ein Gegenstand verschwindet, sie verliert Zeit – und offenbart sich als von einer fremden grünen Energie besessen. Ein Hinweis darauf, dass sich jemand Team Flash bedrohlich nähert.
Barry Allen trauert weiter um seinen verstorbenen Vater Henry, der einst von Reverse-Flash zu Unrecht des Mordes beschuldigt worden war. Zeitgleich untersucht Team Flash einen neuen Fall: In einer Bar in Central City wird der Manager verkohlt aufgefunden, und Barry und Chester P. Runk entdecken am Tatort Spuren von Dunkler Materie. Die Beweise deuten auf den frisch aus der Haft entlassenen Metamenschen Jaco Birch alias „The Hotness“, der über pyrokinetische Kräfte verfügt.
Als bei Birchs Festnahme dessen Sohn Harold bedrängt wird, entfesselt Birch seine Feuerkraft, doch The Flash überwältigt ihn rechtzeitig. Barry zweifelt an Birchs Schuld, weil die Tat nicht zu dessen Muster passt und ihn an den Fall seines eigenen Vaters erinnert. Während Cecile Horton den Verdächtigen verhört, gerät Birch in Panik bei dem Gedanken, erneut von seinem Sohn getrennt zu werden.
Parallel gibt Iris West-Allen der jungen Reporterin Allegra Garcia die Chance, als Mentorin zu arbeiten, und stellt sie ihrer Kollegin Taylor an die Seite, um einen Social-Media-Influencer zu porträtieren – eine Aufgabe, die Allegra für Zeitverschwendung hält. Bei dem Termin trifft sie auf Lydia Sanchez, eine ehemalige Mitgefangene, die nach ihrer Entlassung Fuß zu fassen versucht. Allegra beschließt, Sanchez’ Geschichte zu erzählen, und vernachlässigt darüber ihren eigentlichen Auftrag.
Birch bricht aus dem Gefangenentransport aus und sucht die Barkeeperin auf, die ihn beschuldigt hat – auch sie wird verbrannt aufgefunden. Trotzdem hält Barry, ermutigt von Joe West, an Birchs Unschuld fest. Chester stellt fest, dass die Hitzesignaturen der Opfer nicht zu Birch passen. Als Birch seinen in Pflege gegebenen Sohn abfängt, hat er so viel Hitze aufgenommen, dass sich unter Central City ein Magmasee bildet.
The Flash und Frost eilen herbei; Barry vibriert unter die Erde, öffnet mit Wasser einen Spalt und leitet die aufgestaute Hitze frei, die Birch absorbiert und so die Stadt rettet. Chesters Analyse entlastet Birch endgültig und führt ihn mit seinem Sohn zusammen. Iris veröffentlicht schließlich beide Artikel, während Taylor Allegra Rache schwört. Zurück in den S.T.A.R. Labs lässt Barry nach weiteren Opfern mit ähnlichen Energiesignaturen suchen – ein anderer Metamensch treibt offenbar als Serienmörder sein Unwesen.
In Central City geht ein ungewöhnlicher Serienmörder um: eine lebende schwarze Flamme, die sich von der Trauer ihrer Opfer nährt und trotz eisiger Kälte tödliche kinetische Energie freisetzt. Team Flash kommt dem „Cold Fusion Killer“ auf die Spur, kann ihn aber nicht fassen. Besonders betroffen ist Chester, der den Tod seines Vaters vor 24 Jahren – bei einem Autobrand – nie verarbeitet hat und seither Angst vor Feuer hat.
Die Flamme nimmt Gestalt an: Sie erscheint Chester als sein verstorbener Vater Quincy und will ihn dazu bringen, ihre Hand zu ergreifen, um ihn als nächstes Opfer zu fordern. Mit Allegras Unterstützung besinnt sich Chester und weist den Trug-Vater ab, indem er sich vergegenwärtigt, wie sehr sein Vater ihn geliebt hat. Barry rettet sich und Frost durch die Flammen, indem er sie hindurchphast. Cecile spürt aus dem Feuer die Qual unzähliger Menschen – ein Hinweis, dass das Feuer selbst empfindungsfähig ist.
Barry begreift, dass der Mörder die Flammen aus der Ferne projiziert, und macht dessen Versteck ausfindig. Joe stellt fest, dass alle Opfer nach schweren Schicksalsschlägen unter Depressionen litten – das Feuer sucht sich gezielt trauernde Menschen aus.
Parallel sucht Iris, die eine Ablenkung braucht, mit Sue in Coast City nach einem weiteren Metawesen: der jungen Ausreißerin Tinya, die als Pflegekind aufwuchs und ihre leibliche Mutter finden will. Iris und Sue stellen Tinya, gewinnen ihr Vertrauen und sagen zu, ihr bei der Suche nach der Mutter zu helfen.
Zugleich sucht Iris heimlich den Still-Force-Avatar Deon auf, weil sie unter Erinnerungslücken leidet. Deon vermutet eine „Zeitkrankheit“, entdeckt aber auch Mutationen in Iris’ Aura, die Folge seiner Behandlung sein könnten – und bittet sie, vorerst zu schweigen. Am Ende steht fest, dass die schwarze Flamme das gesuchte Metawesen selbst ist: ein von roher Trauer lebender Killer.
Zu Hause wird Frost erstmals von der „Schwarzen Flamme“ angegriffen, einem dunklen Feuer, das aus einem Gemälde hervorbricht und ihren Arm verbrennt. Barry erkennt, dass die Flamme – eine Kalte Fusion – von Frosts Kryo-Signatur angezogen wird. Frost sucht Carla Tannhauser auf und schlägt vor, sich selbst als Köder einzusetzen, um die Flamme zu fangen.
In den S.T.A.R. Labs baut Team Flash einen Kaltfusions-Reaktor, der Frosts Kryo-Signatur verstärken und die Flamme einsperren soll. Barry ist gegen den riskanten Plan, doch Frost überzeugt ihn. Beim ersten Versuch entkommt die Flamme, und Frost wird bewusstlos geschlagen. Als sie erwacht, wirft ihr die aus dem Urlaub zurückgekehrte Caitlin ihre Selbstgefährdung vor.
Carla gesteht Frost, sie habe sie zu sehr wie ein Experiment behandelt, und offenbart, dass sie durch Icicles Kammer selbst eine latente Kryo-Signatur besitzt. Beim zweiten Versuch lassen sich beide an die Maschine anschließen, doch die widerstrebende Flamme bringt Carlas Herz an den Rand des Versagens. Frost zieht ihre Mutter heraus und rettet sie, wodurch die Flamme erneut entkommt – Barry ist dennoch zuversichtlich, sie künftig mit einer stärkeren Signatur ohne Köder zu fangen.
In Coast City hilft Iris gemeinsam mit Sue Dearbon dem Waisenmädchen Tinya Wazzo, seine leibliche Mutter zu finden. Über die Adoptionsagentur spüren sie Renée auf, die unter Tränen erklärt, sie habe Tinya als Teenager-Mutter nur auf Druck ihrer Eltern zur Adoption freigegeben. Mutter und Tochter beginnen, ihre Bindung aufzubauen.
Doch Iris' Zeitkrankheit schlägt erneut zu und lässt Renée vor Tinyas Augen verschwinden; entsetzt fordert das Mädchen Antworten. Deon macht deutlich, dass die zeitliche Störung unmittelbar mit Iris selbst zusammenhängt. Am Ende erscheint die Schwarze Flamme erneut bei der allein trinkenden Caitlin – und spricht zu ihr, die in ihr ihren verstorbenen Ehemann Ronnie erkennt.
Central City wird weiter von der „Schwarzen Flamme“ heimgesucht, einem Wesen, das sich von Trauer und Schmerz nährt. Das Feuer hat Caitlin Snow mit der Stimme ihres verstorbenen Mannes Ronnie Raymond angesprochen, sodass sie überzeugt ist, Ronnie stecke darin und müsse gerettet werden. In einer Rückblende erinnert sie sich an ihre erste Begegnung mit ihm. Während das Team seine Erkenntnisse über die Schwarze Flamme sammelt, erkennt Caitlin, dass das Wesen sie die ganze Zeit verfolgt hat.
Caitlin vermutet, dass Ronnie beim Opfer in der Singularität eine Fusionsreaktion durchlebte und als Schwarze Flamme wiedergeboren wurde, ohne Kontrolle über sich zu haben. Cecile jedoch spürt so viel Schmerz in dem Wesen, dass sie glaubt, Ronnie wolle nicht gerettet, sondern erlöst werden. Als Barry und Cecile ihr das nahelegen, reagiert Caitlin wütend und hält an ihrem Rettungsplan fest.
In Coast City macht Tinya Iris für das Verschwinden ihrer Mutter verantwortlich, das Iris durch ihre zeitlichen Aussetzer verursacht hat. Der Stress verschlimmert Iris' Zustand. Während Iris sich bei Sue Dearbon zu erholen versucht, nimmt Tinya Rache und lässt Iris mit ihren Kräften verschwinden. Sue kehrt nach Central City zurück, um Barry die schlimme Nachricht zu überbringen.
Als die Schwarze Flamme Camper in einem Park angreift, eilt Flash zu Hilfe, während das Team sein Gerät vorbereitet, um das Wesen endgültig einzufangen. Der Fang gelingt, doch Frost zerstört das Gerät absichtlich und befreit die Flamme, damit Caitlin ein letztes Mal an Ronnies Menschlichkeit appellieren kann. Der Plan scheint aufzugehen: Ronnie gewinnt die Kontrolle, formt sich neu und umarmt Caitlin.
Zurück in den S.T.A.R. Labs bemerkt Caitlin bei ihren Scans jedoch eine Anomalie. Als sie „Ronnie“ darauf anspricht, offenbart er, dass er nicht der wiederauferstandene Mann ist, den sie liebte – Ronnie starb in der Singularität und gebar in diesem Moment ihn: Deathstorm. Durch Caitlins Rettungsversuche ist er gefährlicher denn je und macht sich daran, weiteren Schmerz zu suchen, um sich zu nähren.
Die Folge setzt unmittelbar an der vorherigen an: Deathstorm greift Caitlin mit schwarzem Feuer an, doch der Flash vertreibt ihn – seine Blitze bleiben allerdings wirkungslos. Caitlin überlebt unversehrt und erklärt dem Team, dass Deathstorm nicht Ronnie selbst ist, sondern aus dessen Tod hervorgegangen ist.
Cecile kommt ins S.T.A.R. Labs, um zu helfen, und spürt mit ihrer Empathie, dass Barry weit mehr leidet, als bloße Sorge um eine Freundin erklären würde. Barry vertraut ihr Iris’ Verschwinden an; kurz darauf kehrt Iris zurück, nachdem ihre Zeitkrankheit sie offenbar in die Still Force gezogen hat.
Deathstorm beginnt eine beispiellose Mordserie. Captain Kramer ruft erstmals über den Pager den Flash zu Hilfe, und Joe kehrt aus dem Ruhestand zurück, um mit dem CCPD die Stadt abzuriegeln und die Einsätze zu koordinieren.
Um Deathstorm aufzuspüren, greift das Team auf Cecilles Kräfte zurück – doch Deathstorm übernimmt sie und droht, alle zu töten, sollte man ihm nicht Caitlin ausliefern. Allegra wird zugleich von einer Illusion ihrer toten Cousine Ultraviolet heimgesucht, und Deon, die Verkörperung der Still Force, löst sich auf, weil Iris’ Zeitkrankheit die Kraft infiziert hat.
Deathstorm entführt Caitlin; der Flash verfolgt ihn auf einen Rummelplatz und läuft, „auf dem Blitz reitend“, über selbst erzeugte Lichtplattformen. Deathstorm lässt Caitlin schließlich zurück – sie sei „noch nicht bereit“, denn er will sie verwandeln, nicht töten – und verschwindet durch ein Portal, dessen Anblick Barry auf eine Idee bringt, ihn endgültig zu stoppen. Zum Schluss verfolgt eine Gestalt Iris und Sue vor der Wohnung: der offenbar lebende Eddie Thawne, wobei offenbleibt, ob es sich um eine Deathstorm-Illusion oder eine Folge von Iris’ Zeitkrankheit handelt.
Deathstorm treibt sein Spiel weiter: In Coast City erscheint Iris eine von ihm erschaffene Manifestation des toten Eddie Thawne, die sie zur Trauer verleiten soll – doch Iris widersteht. Sue erwacht, und gemeinsam rufen sie Joe zu Hilfe.
In den S.T.A.R. Labs verschlechtert sich Caitlins Zustand zusehends. Deathstorm greift das Labor an und schickt jedem Mitglied von Team Flash Geister aus der Vergangenheit, die sich von ihrer Trauer nähren und Caitlins Verwandlung in seine „Braut“ vorantreiben.
Besonders Frost setzt Deathstorm zu: Er behauptet, sie besitze keine echten Gefühle und sei nur eine Kopie Caitlins, allein zu deren Schutz erschaffen. Nach und nach durchschauen die Helden jedoch, dass sich Trauer nicht mit Verbitterung, sondern nur mit Liebe bezwingen lässt.
Als Mark in den S.T.A.R. Labs eintrifft, hilft er Frost, sich in Hellfrost zu verwandeln. Über Central City liefert sie sich mit Deathstorm ein Duell, reißt ihm die Verstärker-Vorrichtung von der Brust und saugt seine Kräfte in sich auf.
Der Sieg hat einen hohen Preis: Caitlin erwacht endlich aus ihrer Bewusstlosigkeit – doch Frost bezahlt den Kampf mit ihrem eigenen Leben. Team Flash hat den Krieg gewonnen, ist aber um einen schmerzhaften Verlust ärmer.
Nach dem Sieg über Deathstorm ist Team Flash am Boden zerstört: Frost ist gestorben, als sie dessen zerstörerische Kräfte in sich aufnahm. Jedes Mitglied geht anders mit der Trauer um. Als Barry einen Banküberfall bemerkt, greift das Team ein. Chester erkennt, dass der Räuber eine gestohlene Experimental-Rüstung namens Blockbuster trägt, die sich aus seinen heftigen Gefühlen speist. Im Einsatz werden Allegra und Cecile von ihren eigenen ungelösten Emotionen überwältigt, und ein Fehler im Zusammenspiel lässt Blockbuster entkommen.
Zurück in den S.T.A.R. Labs weiß Barry nicht, wie er das Team aus seiner Trauer und Konzentrationslosigkeit holen soll. Caitlin kehrt früher zurück als erwartet, will aber nichts von Frosts Beerdigung wissen und reagiert abweisend auf Nachfragen. Iris ringt mit dem Nachruf auf Frost und beschließt, Geschichten aus der Bevölkerung über sie zu sammeln. Chester und Allegra streiten darüber, wie man Frost ehren soll.
Der betrunkene Chillblaine, der in einer Bar seiner Trauer Luft macht, hilft Chester und Allegra unerwartet, sich wieder zu vertragen, bevor er zusammenbricht und in die Labs gebracht wird. Barry reist derweil um die Welt, um Frosts Wunschliste abzuarbeiten, findet darin aber keinen Trost. Vor der Beerdigung sucht er Caitlin ein letztes Mal auf; sie gesteht, dass die Zeremonie für sie das endgültige Eingeständnis von Frosts Tod wäre.
Von dem Gespräch bewegt, ändert Caitlin ihre Meinung, nimmt an der Beerdigung teil und hält eine Grabrede, in der sie verspricht, Frosts Geist in sich weiterleben zu lassen. Als das Team endlich zur Ruhe kommt, taucht Blockbuster erneut auf – nun konzentriert, stellt The Flash den gepanzerten Schurken endgültig.
Im Nachhinein entdeckt Chillblaine, dass Caitlin bei der Beerdigung eine DNA-Probe von Frosts Körper genommen und Ausrüstung aus den S.T.A.R. Labs entwendet hat – sie will ihre Schwester wieder zum Leben erwecken. Das übrige Team hat jedoch andere Sorgen: Iris wird plötzlich in die Still Force gezogen, während ihre zeitliche Krankheit weiter fortschreitet.
Während Iris weiterhin in der Still Force verschollen ist, hält Team Flash Central City weiter sicher. Barry stoppt als Flash im Eiltempo mehrere Kleinverbrecher und kehrt heim zu einer Runde Dungeons & Dragons mit Joe, Cecile, Allegra und Chester. Die Partie wird unterbrochen, als der frühere Polizeichef David Singh in die Stadt zurückkehrt und Barry um Hilfe bei einem heiklen Fall bittet: Aus den Mercury Labs wurde ein Gamma-Absorptions-Array gestohlen, ein Apparat, der in falschen Händen enormen Schaden anrichten kann.
Barry spürt das Gerät an den Docks in einem Transporter auf. Dort stellt sich ihm der Dieb, der Wissenschaftler Dr. Pytor Orloff, in den Weg und feuert mit dem manipulierten Apparat eine gewaltige Welle ab, die Barry bewusstlos schlägt. Orloff höhnt, Barry solle die verbleibende Zeit genießen. Eine Diagnose durch Gideon in den S.T.A.R. Labs zeigt: Barry ist über Nacht um Jahrzehnte gealtert, sein Körper zeigt Arthritis, Osteoporose und weitere Altersleiden.
Orloff will sich mithilfe des Geräts ewige Jugend und Unsterblichkeit verschaffen, indem er die Lebenskraft anderer absorbiert — am Ende sogar die der gesamten Stadt Central City. Für Barry wird die Lage bedrohlich: Mit jedem Einsatz seiner Kräfte altert er weiter, seine Schnelligkeit versagt, und auch sein Geist beginnt nachzulassen. Er fürchtet, Iris zu vergessen, bevor sie zurückkehren kann.
Nebenher ringt Joe mit dem Gedanken an den Ruhestand; Singh ermutigt ihn, Veränderungen im Leben anzunehmen, woraufhin sich Joe mit seinem Abschied versöhnt. Zugleich erfährt Barry, dass Caitlin mit der Spiegel-Waffe die verstorbene Frost zurückholen will — um sie vor diesem selbstzerstörerischen Weg zu bewahren, zerstört er ihr Labor. Cecile bestärkt Barry mit der Geschichte ihrer Großmutter, niemals aufzugeben.
Trotz eines biologischen Alters von über hundert Jahren kämpft Barry weiter und zerstört schließlich Orloffs Maschine, als dieser versucht, ganz Central City die Jugend zu entziehen. Der Rückschlag lässt Orloff selbst rasant altern; der Flash rät ihm, die ihm verbleibende Zeit im Gefängnis zu genießen. Durch die Umkehr der Array-Effekte wird Barrys biologisches Alter wiederhergestellt — er ist am Ende sogar auf 29 Jahre verjüngt.
The Flash eilt zu einem Brand in den Ivo Labs, findet dort aber keine Gefahr mehr vor: Ein unbekannter Speedster war bereits da. Barry und Chester schließen, dass der Fremde das Feuer als Deckung nutzte, um eine experimentelle Newton-Batterie zu stehlen. Um auszuschließen, dass der entmachtete Reverse-Flash zurückgekehrt ist, sucht Barry Eobard Thawne in dessen ARGUS-Gefängnis auf Lian Yu auf.
Während Iris in der Zeit gefangen ist, leitet Allegra die Central City Citizen. Ihre alte Bekannte Lydia bittet sie, die zunehmend gewalttätige Gang der Arañas zu entlarven. Allegra will deren Anführer Sunshine und Doctor Light – zwei ehemalige Black-Hole-Attentäter – öffentlich machen.
Die Attentäter greifen während des Interviews an; Chester errichtet ein provisorisches Kraftfeld, und die Kommunikation fällt aus. Als ihre Kollegin Taylor Allegras kriminelle Vergangenheit als Ultraviolet enthüllt, verlieren die Reporter das Vertrauen. Allegra gewinnt es zurück, indem sie sich offen als neue Ultraviolet zu erkennen gibt und den Angreifern entgegentritt – während Lydias Interview live gesendet wird.
Die gescheiterten Schurken fliehen und werden von der Polizei gejagt; Allegra und Taylor versöhnen sich. Aus Thawnes Andeutungen schließt Barry, dass der neue Speedster seine Kräfte noch nicht beherrscht, und stellt sie: Es ist die Wissenschaftlerin Meena Dhawan, die die Batterie zurückbringen wollte. Barry bietet ihr an, sie als Mentor zu begleiten.
Barry Allen trainiert mit Meena Dhawan die neueste Speedsterin von Central City. Ihre Geschwindigkeit bezieht sie aus einem Gerät namens BLOC, dessen Mit-Erfinder sich als alter Bekannter mit gelber Krawatte entpuppt: ein Zeit-Remnant von Eobard Thawne aus der Flashpoint-Zeitlinie, das sich jedoch weder an Barry noch an seine Vergangenheit als Reverse-Flash erinnert.
Barry erkennt, dass das BLOC Meena an die Negative Speed Force koppelt, die sie mit der Zeit korrumpieren und töten würde. Als Meena das Gerät dennoch selbst benutzt, verfällt sie der negativen Kraft: Mit rot glühenden Augen saugt sie Energie aus der Stadt und droht sogar, einen Staudamm zu zerstören.
Der amnestische Thawne beteuert, sich aus echter Liebe um Meena zu sorgen. Ihm gelingt es schließlich, sie zurückzuholen, indem er sie an ihre gemeinsame Liebe erinnert; Meena löst sich von der Negative Speed Force. Ray Palmer klärt Team Flash darüber auf, dass dieser Thawne von den Time Wraiths wiederbelebt und neu geprägt wurde.
In einer Nebenhandlung wachsen Cecile Hortons Kräfte sprunghaft, sodass sie im Alleingang einen Banküberfall und einen Raub vereitelt – doch eine geheimnisvolle Frau beobachtet sie. Zudem tritt Mark Blaine an Caitlin Snow heran und stellt einen Plan vor, ihren Klon Frost wiederzubeleben.
John Diggle sucht den auf Lian Yu inhaftierten Thawne auf, um seine rätselhafte Box zu öffnen. Thawne weiß, wie es geht, warnt Diggle aber, dass er dafür seine Familie für immer verlassen müsste. Diggle entscheidet sich für seine Familie, woraufhin die Box verschwindet. Zum Schluss erscheint Deon Owens beim gefangenen Thawne und erklärt, es sei Zeit, „seine Bestimmung zu erfüllen“.
Der aus Eobards Körper wiedergeborene Reverse-Flash verhöhnt Barry: So wie der Mord an seiner Mutter einst den Flash hervorgebracht habe, habe der Tod von Iris nun den Reverse-Flash zurückgebracht. Rasend vor Wut trifft Barry Thawne mit Speed-Force-Blitzen und ist bereit, ihn zu töten – erst als XS und Impulse aus dem Jahr 2049 eingreifen, hält er inne. Dass die beiden noch existieren, deutet darauf hin, dass Iris nicht wirklich tot ist.
Iris findet sich in einer surrealen Welt wieder, wo Damien Darhk ihr eröffnet, sie stecke im Time Stone: Die Negativen Kräfte hätten sie mit ihrer Zeitkrankheit infiziert und als „Brutkasten“ für den neuen Thawne missbraucht. Um zu entkommen, müsse sie ihre Verbindung zu Barry neu entfachen.
Während Cecile spürt, dass die geschwächten (positiven) Kräfte Barrys Hilfe brauchen, lädt Meena ihn über ihre BLOC-Maschine mit Energie der Negativen Speed Force auf. Barry dringt in die Negative Speed Force ein, wird jedoch zusammen mit einem verwandelten, schwarz gepanzerten Thawne zurückgeschleudert. Der neue Negativ-Reverse-Flash, der nun alle vier Negativen Kräfte beherrscht, verbannt Barrys Kinder und Meena in die ferne Vergangenheit, um seinen Erzfeind allein zu stellen.
Cecile überträgt ihre Kräfte auf Bashir, den Avatar der Sage Force, und stellt so die positiven Kräfte wieder her, die sich mit Barry verbünden und ihn Thawne ebenbürtig machen. Im Kampf quer durch Central City lenkt Barry eine gewaltige Energiewelle Thawnes zurück; die überladene Negativenergie zerreißt den Reverse-Flash und tilgt ihn erneut aus der Zeitlinie.
Von Damien ermutigt, erzwingt Iris ihre eigene Wiederauferstehung durch den Time Stone, erscheint Joe und den Garricks und kehrt ins Team zurück, wo sie Barry beruhigt. Anschließend wird Iris von ihrer Zeitkrankheit geheilt, während Meena ihre Superschnelligkeit verliert und Cecile telekinetische Kräfte erhält. Chillblaines heimlicher Versuch, Killer Frost zurückzuholen, erweckt an ihrer Stelle ein rätselhaftes Wesen, das sich als Freundin ausgibt. Wiedervereint schwören sich Barry und Iris, für den nächsten Avatar der Negativen Kräfte bereit zu sein.
