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In der Schweiz untersucht der Ermittler Clarence Shi am Forschungszentrum CERN eine weitere Serie von Wissenschaftler-Suiziden und abgebrochenen Projekten. Im Haus eines Verstorbenen findet er ein VR-Headset, wie es auch die Oxford-Absolventen benutzen, und nimmt es an sich. Auggie warnt Jin und Jack unterdessen eindringlich davor, das mysteriöse Spiel weiterzuspielen.
Jin und Jack ignorieren die Warnung und betreten das Spiel gemeinsam. Vor Papst Gregor tragen sie Jins Hypothese vor: Der Planet gehöre zu einem System aus drei Sonnen, was die chaotischen Epochen erkläre. Als Ketzerei verurteilt, soll Jin verbrennen, doch als die Zivilisation im Feuer der drei Sonnen untergeht, erweist sich ihre Theorie als richtig und beide erreichen die nächste Ebene.
Auf Level 3 im mongolischen Shangdu konkurrieren sie mit Isaac Newton und Alan Turing um die beste Erklärung für die Sonnenbewegungen vor Kublai Khan. Während die beiden Gelehrten einen riesigen menschlichen Rechner aus Soldaten aufbauen, sagt Jin eine Konstellation aller drei Sonnen voraus. Erneut behält sie recht, und das Spiel offenbart: Ziel ist nicht, das mathematisch unlösbare Dreikörperproblem zu knacken, sondern das Überleben der Zivilisation zu sichern.
In der realen Welt werden Jin und Jack zu einem geheimen Treffen der erfolgreichen Spieler eingeladen. Dort erfahren sie, dass das Spiel dazu dient, eine neue Heimat für eine außerirdische Spezies namens San-Ti zu finden, jene Zivilisation, mit der Ye Wenjie einst Kontakt aufnahm. Jack lehnt eine weitere Mitarbeit ab und geht.
Zu Hause wird Jack von der jungen Frau Tatiana erwartet, die er zuvor kennengelernt hat. Als er sie hinauswerfen will, tötet sie ihn brutal und verschwindet spurlos, ohne dass Clarence oder die Sicherheitskameras sie erfassen.
In einer Rückblende trifft der junge Öl-Erbe Mike Evans in London die Astrophysik-Professorin Ye Wenjie. Sie bestätigt ihm, Kontakt zu einer außerirdischen Zivilisation aufgenommen zu haben. Evans bringt sie auf sein Schiff Judgment Day im Nordatlantik und zeigt ihr, dass die Fremden weiter versucht haben, sie zu erreichen. Aus der Begegnung wird eine enge Zusammenarbeit.
In der Gegenwart trauern die Wissenschaftler um Jack, allen voran Will. Anhand der Überwachungsbilder erkennt Auggie, dass Tatiana für den Mord verantwortlich ist. Clarence und sein Vorgesetzter Wade gewinnen Jin dafür, sich in Evans' Organisation einzuschleusen und Informationen zu sammeln.
Evans liest dem Herrn der San-Ti das Märchen von Rotkäppchen vor und erklärt, wie der Wolf die Großmutter imitiert, um zu täuschen. Die San-Ti verstehen das Konzept der Fiktion nicht und deuten die Geschichte als Beweis für die menschliche Fähigkeit zur Lüge. Sie erklären, nicht mit Wesen koexistieren zu können, die täuschen, und brechen den Kontakt abrupt ab.
Unter Clarence' Beobachtung nimmt Jin an einer Zeremonie der Spieler teil. Fassungslos erkennt sie in der Anführerin Ye Wenjie, die Mutter ihrer verstorbenen Freundin Vera. Ye erklärt das Ziel der Bewegung: den San-Ti zur Ankunft und zur Übernahme der Erde zu verhelfen.
Sicherheitskräfte stürmen das Gebäude; in einem heftigen Feuergefecht sterben viele Anhänger. Tatiana versucht, Jin für ihren Verrat zu töten, doch Clarence schießt zuerst und schlägt sie in die Flucht. Wade verhört Ye Wenjie, die unbeirrt warnt, dass die San-Ti bereits unterwegs sind.
Wade rekrutiert Raj, einen Commander der Royal Navy und Jins Freund, für seine Operation. Clarence verhört Ye Wenjie, die erklärt, die San-Ti hätten ihre Festnahme zugelassen, weil sie für sie nutzlos geworden sei.
Da Evans' Schiff Judgment Day der Schlüssel zur Kommunikation mit den San-Ti ist, bittet Clarence Auggie um Hilfe. Zögernd aktiviert sie ihre Nanofaser-Technologie erneut, diesmal bleibt der bedrohliche Countdown aus.
Das Schiff steuert auf den Panamakanal zu. Dort spannt ein Team ein Netz aus nahezu unsichtbaren Nanofasern quer über den Kanal. Beim Durchfahren wird die Judgment Day in Scheiben zerschnitten; alle an Bord sterben, darunter Evans. Clarence und Wade bergen die Datenscheibe, die die San-Ti ihnen überlassen, samt einer Aufzeichnung ihrer Verwirrung über die menschliche Lüge.
Auf der Suche nach Antworten setzen Wade und Jin gemeinsam das VR-Headset auf. Der San-Ti-Avatar erklärt: Zwei sogenannte Sophonen, jeweils ein einzelnes, in höhere Dimensionen entfaltetes und programmiertes Proton, verursachen die Anomalien in den Teilchenbeschleunigern, die Countdowns und das flackernde Firmament. Quantenverschränkt mit der anrückenden Invasionsflotte erlauben sie den San-Ti sofortige Kommunikation und sollen den wissenschaftlichen Fortschritt der Menschheit lähmen.
Plötzlich zeigen alle Bildschirme der Welt die Worte IHR SEID INSEKTEN, während ein Sophon den Planeten umhüllt und ein gewaltiges Auge formt. Tatiana beobachtet das Schauspiel von der Straße aus und lächelt.
Nach der offenen Kriegserklärung der San-Ti bricht weltweit Panik aus: Ausschreitungen, Hamsterkäufe, Sekten, die die Fremden anbeten, und Menschen, die sich das Leben nehmen. Wade wird zum Anführer der irdischen Verteidigung ernannt und verlegt sein Team ins abgelegene Wychwood Manor.
Wade versammelt Spitzenwissenschaftler, um eine Sonde zur heranrückenden Flotte zu schicken. Da keine Rakete das nötige Tempo von etwa einem Prozent der Lichtgeschwindigkeit erreicht, sind die meisten Forscher entmutigt; die allwissenden Sophonen scheinen jeden Plan schon zu kennen. Wade setzt darauf, dass die Unfähigkeit der San-Ti zu lügen ihre Schwäche ist, und fordert Jin zu einer Lösung heraus.
Jin greift auf Stanislaw Ulams Theorie des nuklearen Antriebs zurück: In regelmäßigen Abständen platzierte Atomsprengsätze sollen eine leichte Sonde stufenweise beschleunigen. Wegen der treppenartigen Anordnung erhält der Plan den Namen Staircase-Projekt. Trotz Bedenken der Runde ordnet Wade seine Umsetzung an.
Für das nötige Strahlensegel braucht Jin Auggies Nanofasern. Auggie, seit dem Massaker auf der Judgment Day zerrüttet und dem Alkohol zugeneigt, lehnt zunächst ab. Bei einem Besuch erfährt Jin zudem, dass ihr Freund Will unheilbar an Krebs erkrankt ist.
Ye Wenjie, von Reue erfüllt und um ihre tote Tochter trauernd, spendet auf der Straße für die Menschheit und stellt sich am Ende noch einmal den San-Ti. Sie gesteht, dass ihre Lüge am Anfang einer ganzen Kette stand, und deutet an, noch Ideen für den künftigen Kampf der Menschheit zu haben.
Beim Zusammensein mit Saul bricht Will zusammen und wird mit fortschreitendem Krebs erneut ins Krankenhaus eingeliefert. Wade stellt Jin, Raj und den übrigen Mitgliedern des Verteidigungsrats die nächste Phase vor: Kryotechnik. Nachdem ein Schimpanse einen einmonatigen Kälteschlaf übersteht, soll das Verfahren am Menschen erprobt werden; Wade selbst plant, sich einfrieren zu lassen und erst zur Ankunft der San-Ti dauerhaft zu erwachen.
Da die Reise rund 200 Jahre dauert, soll nur ein menschliches Gehirn in der leichten Sonde reisen. Wegen seiner Physik-Expertise und seines nahen Todes schlägt Wade den todkranken Will als Kandidaten vor. Will gesteht Jin zunächst seine Gefühle und will nicht teilnehmen, doch Wade drängt weiter.
Auggie verlässt das Projekt und erfährt zugleich, dass ihr Nanofaser-Unternehmen sie entlassen hat. Aus Protest veröffentlicht sie ihre Forschung über WikiLeaks und verlässt umgehend das Land. Ye Wenjie trifft sich derweil mit Saul und versucht, ihm ihr Wissen über kosmische Soziologie in Form eines Rätsels weiterzugeben, das die San-Ti schwer entschlüsseln können: Spiel nicht mit Gott.
Trotz Sauls Einwänden willigt Will ein, eingeschläfert und Teil des Staircase-Projekts zu werden. Als Jin erkennt, dass Will ihr einst den Stern DX3906 gekauft hat, eilt sie ins Krankenhaus, um ihn umzustimmen, doch der Eingriff hat bereits begonnen.
Ye Wenjie kehrt in die Innere Mongolei zur zerstörten Radar-Basis Rotes Ufer zurück. Dort erwartet sie Tatiana, die von den San-Ti zu ihrer Tötung geschickt wurde. Ye leistet keinen Widerstand, blickt in die Sonne und stirbt friedlich.
Saul überlebt knapp einen Verkehrsunfall, bei dem eine Bekannte durch selbstfahrende Autos ums Leben kommt. Clarence eröffnet ihm, dass der Unfall womöglich ihm galt, und stellt ihn unter schweren Personenschutz. Drei Tage nach ihrem Friedhofsgespräch wurde zudem Ye Wenjie tot in China aufgefunden.
Vor den Vereinten Nationen wird das Wallfacer-Projekt vorgestellt: Da die Sophonen jedes Gespräch belauschen, aber keine Gedanken lesen können, sollen drei ausgewählte Menschen im Verborgenen ihres Geistes Strategien gegen die San-Ti ersinnen, ohne sie preiszugeben. Zu Sauls Überraschung ist er einer der drei. Er lehnt öffentlich ab und wird beim Verlassen des Gebäudes niedergeschossen, von einer kugelsicheren Weste jedoch gerettet.
In Wychwood bittet Jin, dem Sonden-Behälter einige Samen von Wills Lieblingsspeisen beizulegen; Wade lehnt zunächst ab. Tatiana findet in ihrem Wohnwagen einen Helm der San-Ti mit der Botschaft Wenn einer von uns überlebt, überleben wir alle und setzt ihn auf.
Am Cape Canaveral startet die Rakete mit Wills Gehirn und, wie Wade Jin verrät, doch mit den beigelegten Samen. Nach erfolgreicher Segelentfaltung zünden die ersten Atomsprengsätze planmäßig, bis sich eine Halterung des Segels löst und die Sonde vom Kurs abkommt und ins All treibt.
Später erscheint der San-Ti-Avatar auf Wades Bildschirmen und kündigt an, man habe Pläne mit ihm und werde ihn bis zu seinem Tod begleiten. Am Ufer zeigt Clarence Jin und Saul einen Schwarm Insekten: Seit jeher versuche die Menschheit, sie auszurotten, vergeblich. Zurück an die Arbeit.
