In der Rahmenhandlung von 2022 bewirtet Louis den Journalisten Daniel Molloy bei einem opulenten Sieben-Gänge-Menü, während er sein Vampir-Werden weitererzählt. In den 1900ern setzt die Geschichte unmittelbar nach der Verwandlung ein: Lestat entsorgt beiläufig die zuvor getöteten Priester und erteilt Louis die erste Lektion – nur aus Lebenden trinken, niemals aus Toten, nachdem Louis versucht hat, das Blut eines toten Priesters zu kosten.
Lestat führt den überwältigten Neugeborenen durch die vertraute Stadt, die dank der geschärften Sinne völlig neu wirkt. Louis' erstes Opfer ist ein ahnungsloser Handelsvertreter; hungrig richtet er ein Blutbad an. Von Panik gepackt will Louis heim zu seiner Familie, tritt trotz Lestats Warnung ins Tageslicht und verbrennt beinahe zu Asche. Zurück bei Lestat lädt dieser ihn in seinen Sarg ein, um zur Ruhe zu kommen.
Nach einer Lektion im Gedankenlesen besucht Louis seine Familie: Bei der Mutter spürt er deren anhaltenden Groll über den Tod seines Bruders Paul, während seine Schwester Grace ihn wärmer empfängt – Louis hört gleich mehrere Herzschläge und erkennt, dass sie Zwillinge erwartet. Als der Anwalt eines Stadtrats ihn mit rassistischer Herablassung behandelt, erreicht Louis einen Wendepunkt und tötet ihn; Lestat ist besorgt, weil der Mann Autorität besaß, gesteht später aber, er hätte ihn selbst getötet.
Die beiden versöhnen sich aus ihren Särgen heraus, und Lestat hilft Louis, den Fair Play Saloon zu kaufen, mit dem Louis über Jahre viel Geld verdient. Sechs Jahre später jedoch, bei Grace, die inzwischen drei Kinder hat, hätte Louis beinahe seinen eigenen Neffen gebissen; erschüttert verschwindet er, ehe Grace ihn mit ausgefahrenen Fangzähnen sieht. Von da an tötet er keine Menschen mehr – in der Gegenwart führt er es Daniel vor, indem er einen Angestellten nur bis kurz vor den Tod aussaugt.
Zur Aufmunterung nimmt Lestat Louis mit in die Oper, wo Louis anfangs die Rolle des Dieners spielen muss. Empört über einen Tenor, der keinen Ton hält, lockt Lestat den Sänger zu sich und tötet ihn genüsslich und langsam; Louis ist angewidert, saugt am Ende aber mit. In der Gegenwart nennt Louis sich einen misslungenen Vampir, der wöchentlich ein menschliches Gericht zu sich nimmt, um den Faden zu seiner Menschlichkeit nicht zu verlieren – zum Abschluss teilt er mit Daniel ein Erdbeer-Dessert, das diesen an seine Frau erinnert.
