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Leonardo, Donatello, Michelangelo und Raphael (Stimmen im Original: Nicolas Cantu, Micah Abbey, Shamon Brown Jr., Brady Noon) haben jahrelang in Abgeschiedenheit von der menschlichen Welt in der Kanalisation von New York gelebt. Warum? Die vier sind mutierte Schildkröten, die von ihrem Meister Splinter (Jackie Chan) unterrichtet und großgezogen wurden. Aber eigentlich wollen sie nur als normale Teenager akzeptiert werden. Mit heldenhaften Taten wollen sie die Herzen der New Yorker nun für sich gewinnen. Ihre neue Freundin, die Journalistin April O´Neil (Ayo Edebiri), hilft ihnen bei der Bekämpfung eines mysteriösen Verbrechersyndikats, angeführt vom Oberschurken Superfly (Ice Cube). Doch die mutierte Heldentruppe hat nicht damit gerechnet, plötzlich einer Armee von Mutanten gegenüberzustehen.
Frank Moses ist ein ehemaliger CIA-Agent und genießt den Ruhestand. Auf der Beisetzung seines früheren Kollegen Marvin Boggs wird er vom FBI festgenommen und zum Thema ‘Nightshade’ befragt. Es geht dabei um eine Nuklearwaffe, die vor 25 unter mysteriösen Umständen verschwand. Niemand weiß, wo sich die Waffe heute befindet. Das Verhör wird jedoch unterbrochen, seine Kidnapper werden ermordet und plötzlich taucht der totgeglaubte Marvin wieder auf. Die beiden Männer wollen die Hintergründe zum Thema Nightshade ergründen und ihre Jagd führt sie schließlich nach London, Genua und Moskau. Auch ihre Ex-Kollegin Victoria unterstützt die beiden Agenten bei ihrer gefährlichen Suche nach der Wahrheit. Doch sie sind nicht die einzigen, die Interesse an der Nuklearwaffe haben. Und dann taucht auch noch die verführerische Katja, eine alte Bekannte von Frank, auf.
Auf dem Nachhauseweg wird die angehende Krankenschwester Sam in einem Viertel in Süd-London mitten auf einer einsamen Straße von einer Gang maskierter Jugendlicher umstellt. Gewalt liegt in der Luft – und explodiert doch ganz anders als erwartet: Ein Meteorit schlägt direkt neben den Kids in einem Auto ein. Während Sam fliehen kann, wird die völlig überraschte Gang von einem blutrünstigen Alien attackiert. Mit vereinten Kräften können die Kids zurückschlagen und den außerirdischen Angreifer zur Strecke bringen. Doch zum Triumphieren bleibt keine Zeit, denn ein regelrechter Meteoritenhagel über London kündigt an, dass die Invasion jetzt erst richtig beginnt...
Als intergalaktische Außerirdische die Video-Übertragung klassischer, alter Arcade Spiele als Kriegserklärung gegen sie missverstehen, greifen sie die Erde an. Dabei benutzen sie die Spiele als Vorlage für ihre unterschiedlichen Attacken.