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Leonardo, Donatello, Michelangelo und Raphael (Stimmen im Original: Nicolas Cantu, Micah Abbey, Shamon Brown Jr., Brady Noon) haben jahrelang in Abgeschiedenheit von der menschlichen Welt in der Kanalisation von New York gelebt. Warum? Die vier sind mutierte Schildkröten, die von ihrem Meister Splinter (Jackie Chan) unterrichtet und großgezogen wurden. Aber eigentlich wollen sie nur als normale Teenager akzeptiert werden. Mit heldenhaften Taten wollen sie die Herzen der New Yorker nun für sich gewinnen. Ihre neue Freundin, die Journalistin April O´Neil (Ayo Edebiri), hilft ihnen bei der Bekämpfung eines mysteriösen Verbrechersyndikats, angeführt vom Oberschurken Superfly (Ice Cube). Doch die mutierte Heldentruppe hat nicht damit gerechnet, plötzlich einer Armee von Mutanten gegenüberzustehen.
Frank Moses ist ein ehemaliger CIA-Agent und genießt den Ruhestand. Auf der Beisetzung seines früheren Kollegen Marvin Boggs wird er vom FBI festgenommen und zum Thema ‘Nightshade’ befragt. Es geht dabei um eine Nuklearwaffe, die vor 25 unter mysteriösen Umständen verschwand. Niemand weiß, wo sich die Waffe heute befindet. Das Verhör wird jedoch unterbrochen, seine Kidnapper werden ermordet und plötzlich taucht der totgeglaubte Marvin wieder auf. Die beiden Männer wollen die Hintergründe zum Thema Nightshade ergründen und ihre Jagd führt sie schließlich nach London, Genua und Moskau. Auch ihre Ex-Kollegin Victoria unterstützt die beiden Agenten bei ihrer gefährlichen Suche nach der Wahrheit. Doch sie sind nicht die einzigen, die Interesse an der Nuklearwaffe haben. Und dann taucht auch noch die verführerische Katja, eine alte Bekannte von Frank, auf.
Auch dieses Mal führt der böse Zauberer Gargamel nur Böses mit den Schlümpfen im Schilde. Nachdem er es geschafft hat, in Frankreich von den Einwohnern als mächtigster Zauberer verehrt zu werden, erschuf er einige schlumpfähnliche, jedoch völlig bösartige Geschöpfe, die sogenannten Lümmel. Mit ihnen will er die magische Schlumpf-Essenz erlangen. Als Gargamel feststellt, dass er trotzdem einen echten Schlumpf für seinen Plan braucht und Schlumpfine die einzige ist, die den geheimen Zauberspruch kennt, lässt er sie von den beiden Lümmeln Zicki und Hauie nach Paris entführen. Papa Schlumpf, Clumsy, Muffi und Beauty müssen sich beeilen, mit der Hilfe von Patrick Winslow und seiner Frau Grace, ihre Freundin zurückzuholen, bevor sie von den Lümmeln umgedreht wird und diese ihre freche Seite zum Vorschein bringen.