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Während der Schlacht von New York im Jahr 2012 wird die junge Kate Bishop mitten in der Chitauri-Invasion von Clint Barton alias Hawkeye gerettet – ihr Vater Derek kommt im Chaos jedoch ums Leben. Von Barton inspiriert, schwört Kate, selbst eine Heldin zu werden, um sich und ihre Mutter Eleanor künftig schützen zu können.
Zwölf Jahre später ist Kate eine versierte Bogenschützin, Kampfsportlerin und Fechterin. Bei einer Mutprobe an ihrem College lässt sie mit einem Pfeil die Glocke des Uhrturms erklingen, bringt dabei aber einen Teil des Turms zum Einsturz und wird vom Sicherheitsdienst gestellt. Zu Weihnachten erfährt sie von Eleanor, dass diese mit dem alten Bekannten Jack Duquesne liiert ist – und wird gegenüber Duquesne und dessen Onkel Armand III. misstrauisch.
Auf einer Wohltätigkeitsgala stößt Kate unter dem Saal auf eine Schwarzmarktauktion mit Gegenständen aus den Trümmern des Avengers-Compounds, bei der Duquesne und Armand auf das Schwert des Vigilanten Ronin bieten. Als die maskierte Tracksuit Mafia die Auktion stürmt, die Gäste als Geiseln nimmt und eine geheimnisvolle Uhr sucht, stiehlt Jack das Schwert, während Kate den Ronin-Anzug anlegt, die Schläger niederkämpft und dabei einen streunenden Hund rettet, den sie „Lucky the Pizza Dog“ nennt und mit nach Hause nimmt.
Barton verbringt derweil Weihnachten mit seinen Kindern in New York und ringt mit seiner Vergangenheit als Ronin und dem Tod von Natasha Romanoff. In den Nachrichten sieht er die als Ronin verkleidete Kate, wie sie Lucky rettet.
Kate lässt Lucky in ihrer Wohnung zurück und sucht Armand auf, um weiter zu ermitteln – findet ihn aber ermordet in seinem Haus. Auf der Flucht vom Tatort wird sie von der Tracksuit Mafia in die Enge getrieben, ehe Barton sie rettet und zur Rede stellt.
Nachdem Clint Barton die maskierte Gestalt in seinem Ronin-Anzug als Kate Bishop enttarnt hat, bringt er die junge Bogenschützin zurück in ihre Wohnung. Weil Kate den Anzug getragen hat, als sie ihren „Pizza-Hund“ Lucky ablieferte, kann die Tracksuit Mafia sie aufspüren und greift das Apartment mit Molotow-Cocktails an. Die Wohnung fängt Feuer; Barton, Kate und der Hund müssen fliehen und lassen den Ronin-Anzug zurück.
Um Kate vor der Tracksuit Mafia zu verstecken, quartieren sich die beiden in der Wohnung ihrer verreisten Tante ein. Barton kehrt zur ausgebrannten Wohnung zurück, um den Anzug zu bergen, muss aber feststellen, dass ihn ein Feuerwehrmann mitgenommen hat. Am nächsten Morgen schickt er seine Kinder nach Hause und verspricht, bis Weihnachten wieder bei ihnen zu sein.
Barton begleitet Kate zu ihrem Arbeitsplatz und holt anschließend den Ronin-Anzug bei einem Live-Rollenspiel-Event von dem Feuerwehrmann Grills zurück. Kate wiederum scheitert daran, ihre Mutter Eleanor von Jack Duquesnes Verwicklung in den Tod seines Onkels Armand zu überzeugen.
Nach einem Fechtduell mit Duquesne versucht Kate, Barton zu erreichen – ohne zu wissen, dass er sich absichtlich von der Tracksuit Mafia hat gefangen nehmen lassen. Sie verfolgt seinen Standort, wird dabei jedoch selbst überwältigt und gefangen genommen. Die Gang meldet die Ereignisse schließlich ihrer Chefin Maya Lopez.
Eine Rückblende zeigt Maya Lopez als gehörloses Kind, das von ihrem Vater William bestärkt wird, sich von ihren Einschränkungen nicht aufhalten zu lassen. Jahre später, nach dem Blip, muss Maya mit ansehen, wie William vom maskierten Rächer Ronin getötet wird – ein Verlust, der ihr späteres Leben bestimmt.
In der Gegenwart verhört Maya, inzwischen Anführerin der Tracksuit-Mafia, die gefangenen Clint Barton und Kate Bishop zu Ronins Rückkehr. Barton beteuert, Ronin sei tot – von Black Widow getötet –, doch Maya glaubt ihm nicht und greift Kate an, die sie für Ronin hält. Im Handgemenge wird Bartons Hörgerät zerstört.
Clint befreit sich und Kate, schaltet die Tracksuits im verlassenen Spielzeugladen nach und nach aus und kurzschließt draußen ein Fluchtauto. Es folgt eine wilde Verfolgungsjagd durch New York, bei der Kate endlich Bartons Trickpfeile einsetzen darf; über einen fahrenden Zug entkommen die beiden schließlich. Zurück in der Wohnung nimmt Clint ohne Hörgerät einen Anruf seines Sohnes Nathaniel entgegen, den Kate für ihn übersetzt, bevor sie das Hörgerät bei einem Akustiker in Chinatown reparieren lassen.
Während Kazi Maya vergeblich bittet, ihre Jagd auf Ronin aufzugeben, will diese mehr über Barton erfahren. Kate und Clint dringen in das Penthouse von Kates Mutter Eleanor ein, um über Bishop Security an Informationen zu Kazi und Jack Duquesne zu gelangen. Kate wird aus dem System ausgesperrt, und Clint steht plötzlich Duquesne gegenüber, der ihn mit Ronins Schwert bedroht.
Nachdem Jack Duquesne Clint Barton in Eleanors Wohnung mit einem Schwert bedroht hat, entschärfen Kate und Eleanor die Lage. Eleanor bittet Barton, ihre Tochter aus seinen Ermittlungen herauszuhalten, und tätigt später einen geheimnisvollen Anruf. Beim Verlassen des Hauses hat Barton sein Ronin-Schwert zurück und erfährt von seiner Frau Laura, dass Jack als Geschäftsführer der Briefkastenfirma Sloan Ltd. Geld für die Tracksuit-Mafia wäscht.
Um die verlorene Weihnachtszeit mit Bartons Familie auszugleichen, richtet Kate eine kleine Weihnachtsfeier aus. Barton öffnet sich, bringt ihr einen Münztrick bei und spricht über den Verlust von Natasha Romanoff — den Schuss, den er einst nicht abgab. Dabei erkennt Kate, dass Barton der maskierte Rächer Ronin war.
Danach trennen sich ihre Wege: Barton sucht Kazi auf und bittet ihn, Maya Lopez von ihrem Rachefeldzug gegen Ronin abzubringen, während Kate bei den LARPern ihre Trickpfeile zurückholt. Laura meldet, dass die von der Tracksuit-Mafia gestohlene Uhr Ortungssignale aus einem Apartmenthaus sendet. Barton und Kate finden die Uhr in Mayas Wohnung, dazu Notizen über Barton und seine Familie.
Es kommt zum Kampf an zwei Fronten: Maya greift Kate an, während Barton auf dem Dach von einer maskierten Angreiferin gestellt wird. Kate verletzt Maya, die flieht, und Barton enttarnt seine Gegnerin als Yelena Belova, die ebenfalls entkommt. Um Kate nicht weiter in Gefahr zu bringen, beendet Barton am Ende ihre Partnerschaft.
2018 befreit Yelena Belova gemeinsam mit der Black Widow Sonya weitere Widows aus Dreykovs Kontrolle; ihr Überfall auf Ana läuft ins Leere, weil diese gar nicht mehr unter fremdem Einfluss steht. Als Belova sich kurz zurückzieht, wird sie ein Opfer des Blips – sie verliert fünf Jahre und taucht erst 2023 wieder auf, in der Hoffnung, ihre Schwester Natasha Romanoff zu finden, deren Tod sie zu diesem Zeitpunkt noch nicht kennt.
In der Gegenwart kehrt Kate Bishop nach dem Bruch mit Clint Barton niedergeschlagen in ihr Penthouse zurück. Ihre Mutter Eleanor versorgt ihre Wunden und ermutigt sie weiterzumachen; Kate berichtet ihr von Jack Duquesnes Scheinfirma Sloan Limited. Am nächsten Tag deckt Eleanor gefälschte Steuerunterlagen der Firma auf, woraufhin Duquesne der Polizei übergeben wird.
In ihrem ausgebrannten Apartment findet Kate schließlich Yelena Belova vor. Diese eröffnet ihr, dass sie beauftragt wurde, Barton für dessen Rolle in Romanoffs Tod zu töten, und hält Kate vor, sie überschätze ihren Helden. Nach Barton befragt, muss Belova feststellen, dass auch Kate seinen Aufenthaltsort nicht kennt; bevor sie geht, warnt sie Kate, sich nicht erneut einzumischen.
Barton kommt derweil bei Grills unter und entschließt sich, wieder als Ronin aufzutreten. An einem Mahnmal für die Schlacht von New York bittet er Romanoff um Verzeihung. Im Ronin-Anzug stellt er Maya Lopez in der Werkstatt, in der er einst ihren Vater tötete, überwältigt sie und nimmt die Maske ab. Er erklärt ihr, ein Informant im Dienst ihres Bosses habe den Tod ihres Vaters gewollt – doch Lopez glaubt ihm zunächst nicht. Kate, die Barton über dessen Handy geortet hat, entwaffnet Lopez und verhilft ihm zur Flucht.
Lopez wird anschließend misstrauisch gegenüber Kazi, der in der Nacht des Überfalls nicht anwesend war. Belova folgt unterdessen Eleanor und erkennt, dass diese sie angeheuert hat; sie schickt Kate ein Foto, das Eleanor im Gespräch mit einem Mann im weißen Anzug zeigt. Barton erkennt ihn sofort als den Mann, den er am meisten gefürchtet hat: Wilson Fisk, den Kingpin.
Clint Barton und Kate Bishop sehen sich die heimliche Aufnahme an, auf der Kates Mutter Eleanor Bishop dem Verbrecherboss Wilson Fisk die Zusammenarbeit aufkündigt. Dabei wird klar, dass Eleanor selbst Armand Duquesne getötet und ihren Verlobten Jack für die Machenschaften der Scheinfirma Sloan Limited verantwortlich gemacht hat. Am Heiligabend stellt Kate ihre Mutter auf deren Weihnachtsfeier zur Rede und erfährt, dass Eleanor für Fisk arbeitete, weil Kates verstorbener Vater bei ihm hoch verschuldet war.
Auf Fisks Befehl versucht Kazi, Eleanor zu ermorden, nimmt dafür aber Barton ins Visier. Barton holt sich Hilfe von Grills, den LARPern und Jack Duquesne, um die Gäste zu evakuieren, bevor er gemeinsam mit Kate auf der Eisbahn des Rockefeller Center gegen die Tracksuit-Mafia kämpft. Kate schrumpft mit einem Pym-Pfeil einen Transporter der Gangster und bringt schließlich den riesigen Weihnachtsbaum zu Fall.
Mitten im Chaos stellt Yelena Belova Barton und fordert die Wahrheit über den Tod ihrer Schwester Natasha Romanoff. Die beiden kämpfen, doch Barton erinnert Yelena mit einem geheimen Pfeifsignal an ihre enge Verbindung zu Natasha und an deren Opfer, das das Universum rettete. Yelena lässt daraufhin von ihm ab und geht.
In einem Spielzeugladen ist Kate dem körperlich weit überlegenen Fisk zunächst hilflos ausgeliefert. Eleanor rammt den Kingpin mit ihrem Auto, um ihre Tochter zu schützen, und Kate streckt ihn schließlich mit Bartons Trickpfeilen nieder. Anschließend wird Eleanor von der Polizei wegen des Mordes an Armand verhaftet. Fisk flieht, wird jedoch von Maya Lopez gestellt – ein Schuss fällt. Zuvor hatte Maya bereits Kazi im Kampf tödlich verwundet.
Am nächsten Tag kehrt Barton mit Kate und dem Hund Lucky zu seiner Familie zurück. Er gibt Laura die gesuchte Uhr zurück, die sie als frühere S.H.I.E.L.D.-Agentin ausweist, und verbrennt gemeinsam mit Kate den Ronin-Anzug. In einer Szene nach dem Abspann ist die vollständige Bühnennummer „Save the City“ aus „Rogers: The Musical“ zu sehen.