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Clark versucht, das perfekte Valentinstags-Date mit Lois zu planen. Zusammen mit Jimmy besuchen sie die S.T.A.R. Labs, um Hank Henshaw zu einem mysteriösen Meteoroiden zu befragen, der über der Antarktis verschwunden ist. Jimmy überredet Alex, sich einen neuen Job zu suchen, nachdem er wegen seiner Verbindung mit Ivo bei S.T.A.R. Labs abgelehnt wurde. Das Trio vermutet, dass der Meteoroid Clarks verschwundenes Raumschiff ist, und macht sich auf die Suche.
Unterwegs werden sie durch fehlfunktionierende kryptonische Technologie getrennt. Clark begegnet einem Hologramm seines leiblichen Vaters Jor-El, dessen Übersetzungsprogramm gerade aktualisiert wurde. Jor-El enthüllt mehr über Clarks Herkunft und erzählt von seiner Cousine Kara, die ebenfalls von Krypton geschickt wurde. Dabei wird klar, dass Kryptonit das Schiff beeinflusst. Zur gleichen Zeit entdecken Lois und Jimmy, dass Waller, Wilson und Agent Ethan Avery vor Ort sind, um die Technologie zu übernehmen, und Sam gefangen genommen haben.
Während Clark das Schiff repariert, kämpft Superman gegen Avery und Wilson. Jor-El nutzt die Kräfte des Raumschiffs, um das Kryptonit zu reinigen und es in eine Festung zu verwandeln. Bevor er sich abschaltet, sagt Jor-El Superman, dass er einen Weg finden soll, Kara zu orten. Nach dem Vorfall bittet Lois Clark, ihr zu helfen, Sam zu retten, während Task Force X mit der erbeuteten Technologie und den Kryptonit-Proben entkommt.
In der Unterwelt von Stryker's Island eröffnet Task Force X eine neue Operationsbasis. Waller befragt Sam, um herauszufinden, wo ein Teil des Arsenal der Organisation versteckt ist. Zeitgleich beschließen Clark und Lois, einem Jungen namens Billy zu helfen, seinen Vater zu finden – einen Bibliothekar auf freiwilliger Basis bei Stryker's. Der Vater ist verschwunden, nachdem er das Verschwinden anderer Personen untersucht hatte. Während Jimmy sich mit Lombard und der Newskid Legion beschäftigt, schleichen sich Lois und Clark eigenhändig in das Gefängnis ein. Überraschenderweise entdecken sie die neue Basis von Task Force X. Bei der Rettung von Sam und Billys Vater enthüllen sich Waller's Pläne: Sie hat unfähige, zu zahllosen Personen, die keine Kaution zahlen können, als Versuchskaninchen für ihren Agenten eingesetzt. Waller und Agent Atomic Skull, alias Joseph Martin, greifen sie an. Während die Lanes die Insassen evakuieren, stellt sich Superman Martin entgegen. Dieser trägt eine radioaktive Rüstung, die ihn stark genug macht, Superman's Unverwundbarkeit zu überwinden. Dennoch besiegt Superman Martin, erlangt das Signal zurück, das Jor-El von ihm verlangte, und schließt sich wieder den Lane's und den Gefangenen an. Jimmy und Lombard, die das Chaos aus der Ferne beobachteten, kommen zur Rettung. Nach der ganzen Aktion entschließt sich Sam, bei Clark und Jimmy zu bleiben. Alex, der sich nun als Lex Luthor bezeichnet, befreit Waller, die von einem entflohenen Ivo bedroht wird, und bietet ihr seine Hilfe an.
Während er versucht, den AmerTek-Wissenschaftler Silas Stone aus einem brennenden Gebäude zu retten, entdeckt Clark ein neues Talent: ein "Super-Aura"-Kraftfeld. Doch kaum ist Clark weg, zwingt Willis Silas dazu, alle Aufzeichnungen über ein Projekt, an dem er gearbeitet hat, aus der Ferne zu löschen. Am nächsten Tag kämpft Clark damit, seine Arbeit, sein Sozialleben als Superman und den Umgang mit einem paranoiden Sam in Einklang zu bringen.
Währenddessen decken Lois, Vale und Jimmys neue Praktikantin Flip unabhängig voneinander ein Rätsel um die verschwundenen Wissenschaftler Silas und John Henry Irons auf. Ebenso werden AmerTeks CEO Thomas Weston und seine Metallo-Roboterlinie verdächtigt. Während Lois und Vale darum wetteifern, wer die bessere Story hat, finden Superman, Jimmy und Flip Irons. Irons erklärt, dass Weston ihn und Silas gezwungen hat, die Produktion der Metallos zu überstürzen und einen instabilen "Amer-Fusion"-Reaktor für das AmerTek-Gebäude in Metropolis zu entwickeln, bevor er sie feuerte.
Nachdem Superman und Irons Willis, der von Weston engagiert wurde, um Irons zu töten und Silas einzuschüchtern, abwehren, schließen sie sich zusammen, um Weston zu stoppen, bevor er Metropolis zerstören kann. Irons nutzt seinen "Steel"-Mech-Anzug, um die Metallos zu bekämpfen. Weston wird schließlich verhaftet. Vale bietet Lois eine Stelle bei der "Gotham Gazette" an. Außerdem kauft Lex Luthors neues Unternehmen, LexCorp, AmerTek auf und beschlagnahmt den Steel-Anzug sowie die Metallos für den Einsatz von Task Force X.
In Rückblenden erinnert sich Sam daran, wie er Lois beibrachte, den Polarstern zu finden. Doch durch seine militärische Tätigkeit entfremden sie sich zunehmend. In der Gegenwart fürchtet Sam, dass Waller ihn entdeckt hat, und zieht sich in ein sicheres Versteck zurück. Dennoch wird Lois gegen seinen Willen in die Situation verwickelt. Während sie den Agenten von Task Force X entkommen, die Sam töten wollen, treffen die Lanes auf einen alten Kontakt, den Spielzeugmacher|Winslow Schott. Doch zu ihrem Unglück verrät er sie.
Parallel dazu erhält Jimmy eine Einladung als Gastredner bei einem Symposium von S.T.A.R. Labs und nimmt Clark mit. Doch das Thema sorgt für Spannung: Es wird diskutiert, ob Aliens wie Superman der Menschheit eher schaden als nützen. Während der Veranstaltung scheitert Jimmy in einer Debatte mit Luthor, als es um Supermans Vertrauenswürdigkeit und seinen Einfluss auf die Menschheit geht.
Als Task Force X in einem Kampf mit den Lanes das Symposium erreicht, greift Superman ein, um den beiden zur Flucht zu verhelfen. Nach dem Rückzug von Task Force X nutzt Luthor die Gelegenheit, um die Teilnehmer gegen Superman aufzubringen.
Später in der Nacht schickt Clark eine Nachricht an Kara, während Sam spurlos verschwindet. Gleichzeitig gewinnen Luthor und Waller Unterstützung von S.T.A.R. Labs und dem Pentagon, während ein kryptonischer Krieger auf die Erde zusteuert.
Perry befiehlt Clark und Lois, Superman zu interviewen, nachdem bekannt wurde, dass er im Finale des Wettbewerbs zu Metropolis' begehrtesten Junggesellen steht. Trotz Perry's Anweisungen zwingt Cat Lois dazu, sie mitmachen zu lassen, um Supermans geheime Identität aufzuklären. Während des Wettbewerbs zeigt die Mitfinalistin Silver St. Cloud Interesse an Superman. Cat ignoriert Lois' Aussage, dass sie mit Superman zusammen ist, was Lois an ihrer Beziehung zweifeln lässt.
In der Zwischenzeit weiß Jimmy nicht, wie er sich nach dem Vorfall beim Symposium bei Clark entschuldigen soll. Auf seinem Weg trifft er auf Kara, die in Metropolis ist, um nach ihrem Cousin zu suchen. Jimmy bietet seine Hilfe an, und sie entwickeln eine Bindung, während sie die Stadt besichtigen. Schließlich landen sie beim Wettbewerb, wo Jimmy erfährt, dass Kara nach Superman sucht, der als Sieger hervorgeht.
Als Lois den Ort verlässt, versucht Jimmy, sich mit ihr zu versöhnen. Sie gesteht ihm ihre Sorgen über das Verschwinden von Sam, Vales Angebot und die angespannten Beziehungen. Plötzlich verwandelt sich Kara in eine gepanzerte Form und greift Superman an, weil sie glaubt, er gehöre nicht zum Kryptonischen Imperium. Obwohl Superman seine Kräfte des Eisatems einsetzt, wird er von Kara besiegt und auf Brainiacs Befehl hin gefangen genommen.
Superman plant einen Fluchtversuch, doch Kara erzählt ihm, dass es noch andere lebende Kryptonier gibt. Mithilfe eines Gedankenprojektionsgeräts erklärt sie, dass Krypton vor seinem Untergang die fortschrittlichste Gesellschaft der Galaxie war und andere weniger entwickelte Planeten einlud, an ihrem Utopia teilzuhaben. Superman versucht, Kara zu erklären, warum sie die Erde nicht erobern sollte, doch sie fragt ihn, warum er sich gegenüber den Menschen einschränkt.
Während er zufällig auf ihre geheime Sammlung von Alien-Erinnerungsstücken stößt, bittet er sie, ihm einen eroberten Planeten des Kryptonischen Imperiums zu zeigen. Sie bringt ihn nach Thanagar, doch dort finden sie nur Ruinen vor. Dies lässt Kara kurz an den Absichten von Brainiac zweifeln, bevor seine Roboter sie und Superman zu seiner Basis in Kandor bringen. Brainiac schickt Kara weg und offenbart sich als Kriegstreiber, der bereit ist, diejenigen zu töten, die sich der kryptonischen Herrschaft widersetzen. Er nimmt Superman gefangen und manipuliert Kara wegen ihres Ungehorsams.
Doch durch ihre Erinnerungsstücke wird Kara an ihre Zweifel gegenüber Brainiac erinnert und erkennt die Zerstörung, die sie unter seinem Einfluss angerichtet hat. Während sie überlegt, was als Nächstes zu tun ist, stößt sie auf ein Raumschiff, das von Jimmy, Lois, Mallah und dem Gehirn gesteuert wird.
Nach dem Kampf zwischen Superman und Kara kündigt Waller die Gründung des Human Defense Corps (HDC) an und verhängt das Kriegsrecht über Metropolis, um sich auf eine bevorstehende Alien-Invasion vorzubereiten. Währenddessen planen Jimmy und Lois, in die S.T.A.R. Labs einzubrechen, um ein experimentelles Raumschiff zu stehlen, damit sie Superman finden können. Dazu heuern sie Willis an, die trotz der offensichtlichen Einwände ihrer Freundin Heat Wave zustimmt, und rekrutieren Mallah und das Gehirn, die aufgrund von Problemen mit ihren multiversalen Doppelgängern zurückgekehrt sind.
Die Lage wird komplizierter, als Jimmy entdeckt, dass Lois vorhat, ihre Kryptonit-Probe gegen Kara einzusetzen. Zudem erweist sich die Sicherheit als strenger als erwartet, da Waller und Wilson Luthor bei der Aufrüstung der Metallos mit Kryptonit-Energiekernen überwachen. Als ihre Anwesenheit schnell entdeckt wird, schickt Waller Wilson, um Lois und Jimmys Gruppe zu fassen. Trotz des Chaos, das das Ausweichen vor der Task Force X verursacht, gelingt es Mallah und dem Gehirn, das Raumschiff erfolgreich zu starten, während Willis und Heat Wave, die einen separaten Plan verfolgen, die Metallos abwehren, um die Flucht der Gruppe zu gewährleisten.
Während Waller Luthors Arbeit als erfolgreich ansieht und ihm weitere Ressourcen zuweist, nutzen Mallah und das Gehirn ein neu konstruiertes Portalsystem, um sich, Lois und Jimmy in den tiefen Weltraum zu schicken. Dort treffen sie auf Kara.
Brainiac setzt das Gerät "Black Mercy" ein, um in die Erinnerungen von Superman einzudringen und sie zu manipulieren. Sein Ziel ist es, seine künstliche Intelligenz auf Supermans Körper zu übertragen, bevor Kandor auseinanderbricht. Trotz intensiver Bemühungen gelingt es Superman nicht, Brainiac daran zu hindern, von Lois und Jimmy zu erfahren. Brainiac nutzt seine Verbindung zu ihnen, um ihn in eine Falle zu locken. Schließlich gerät Supermans Geist in eine Simulation seiner Familie und eines intakten Krypton.
Währenddessen treffen sich Kara und Jimmy wieder und entwickeln zusammen mit Lois einen Plan, um Superman zu retten. Mallah und das Gehirn bleiben zurück, um das Raumschiff zu reparieren. Jimmy und Lois infiltrieren Kandor, während Kara versucht, mit Brainiac zu verhandeln. Brainiac, genervt von Karas scheinbarem Widerstand, gibt zu, dass er sie manipuliert hat, damit sie ihm dient. Kara beschädigt seinen aktuellen Körper, doch Brainiac nimmt Besitz von Supermans Körper.
Jimmy versucht, Brainiac mit Kryptonit zu schwächen, doch dieser schleudert ihn, Lois und Kara ins All hinaus, bevor er Kandor teleportiert. Nachdem Mallah und das Gehirn das Trio gerettet haben, offenbart Lois, dass sie die Black Mercy gestohlen hat. Sie setzt das Gerät an sich selbst ein, um Superman zu retten.
Als Kara und Jimmy zur Erde zurückkehren, um Brainiac aufzuhalten, versucht Jimmy, Metropolis zu warnen. Das Paar wird jedoch von Mallah und dem Brain getrennt und von Task Force X festgenommen. Glücklicherweise werden sie von der Redaktion des "Daily Planet" und Vale gerettet. Obwohl die Chancen gegen sie stehen, beginnt Kara die Hoffnung zu verlieren. Lombard und Jimmy ermutigen sie jedoch, sich zu entscheiden, wer sie sein möchte, genau wie Clark es tat.
Während Brainiac seine Invasion der Erde startet, versucht Kara ihn aufzuhalten, wird jedoch von ihm überwältigt, ebenso wie Task Force X. Unterdessen gelingt es Lois, in die Simulation zu gelangen, in der Clark gefangen ist. Dort wird sie allerdings von Jor-El und Lara gefangen genommen, die bemerken, dass sie nicht dazugehört, und versuchen, sie zu löschen. Doch jedes Mal, wenn sie es versuchen, setzt die Simulation sich auf den Zeitpunkt zurück, als Lois erstmals ankam.
Im Laufe mehrerer Zurücksetzungen findet Lois allmählich zu Clark und zusammen entschließen sie sich, die Simulation zu zerstören. Brainiac, zurück in seinem alten Körper, schlägt zurück, indem er die Metallos manipuliert, um Kara und einen wiederhergestellten Superman für ihn zu besiegen, während er plant, Kandor zu nutzen, um Metropolis zu vernichten.
Nachdem der HDC daran scheitert, Kandor zu zerstören, und Luthor flieht, kann Waller weder Henshaw noch ihre Agenten erreichen. Dennoch gibt sie nicht auf und vereint sich mit Sam, der Irons, Willis, Heat Wave und Intergang um Hilfe gebeten hat, um Superman zu unterstützen. Mit der Hilfe dieser Gruppe erholen sich Superman und Kara und erreichen Kandor, wo sie Brainiac gegenüberstehen. Brainiac enthüllt, dass er Krypton zerstört hat, um Friedensgespräche zu verhindern, die zu seiner Abschaltung geführt hätten, und versucht erneut, Kara zu manipulieren. Im anschließenden Kampf helfen Superman, Lois und Jimmy ihr, sich von Brainiacs Einfluss zu befreien.
Als Superman und Kara Kandor von der Erde wegdrücken, nutzen sie die Energie der Sonne, um sich selbst zu stärken und Kandor zu vernichten. Kara zerstört daraufhin Brainiacs Körper und rettet seinen Kern. Später bringen Clark, Lois und Jimmy Kara nach Smallville, um sich zu erholen und Jonathan sowie Martha zu treffen.
In der darauffolgenden Woche arbeiten Mallah und das Brain am Wiederaufbau von Cadmus, dabei unterstützen Kara und Jimmy sie. Vale gibt Kara den Namen "Supergirl". Nach der Enthüllung ihrer Verbrechen wird Waller zur Flüchtigen. Luthor gründet das Hauptquartier von LexCorp und stellt Wilson ein. Lois lehnt Vales Angebot ab, während Kara sich Clark, Lois und Jimmy anschließt, um Metropolis zu beschützen.