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Der Auftakt der dritten Staffel spielt in einer Realität, in der der Hulk Monster über die Erde losgelassen hat. Iron Man reagierte darauf, indem er ein Team gigantischer Kampfroboter erschuf. Der sogenannte "Gamma-Krieg" nahm seinen Anfang, als Sam Wilson in Washington nicht auf Steve Rogers, sondern auf Bruce Banner traf. Sam überzeugte Bruce, an seiner Selbsthilfegruppe teilzunehmen, um das Trauma des Hulk-Daseins zu verarbeiten, und die beiden freundeten sich an.
Als Bruce eines Tages vor Sam die Kontrolle verliert und sich verwandelt, flieht er und versucht, den Hulk ein für alle Mal loszuwerden. Doch die zusätzliche Gammastrahlung erschafft einen zweiten, monströsen "Apex"-Hulk, der sich von Banner abspaltet, zur wütenden Bestie wird und eine ganze Armee hervorbringt.
Zehn Jahre später führt Sam Wilson als Captain America ein Team von Helden an – darunter Monica Rambeau, Bucky Barnes, Moon Knight, Red Guardian, Melina Vostokoff, Shang-Chi und Nakia. Als der totgeglaubte Apex zurückkehrt, entdecken Sam und Monica dies in der Arktis. Widerstrebend sucht Sam den zurückgezogen lebenden Bruce auf den Astra-Inseln auf.
Bruce weigert sich, selbst in den Kampf zu ziehen, überlässt Sam aber das "Mighty Avenger"-Protokoll: Damit können sich die einzelnen Mechs zu einem einzigen riesigen Roboter-Avenger zusammenschließen, den Banner ursprünglich zur Bekämpfung des Hulk entworfen hatte. Das Team schaltet die Gamma-Bestien aus, doch gegen den Apex versagt der Koloss – jeder Treffer lässt nur dessen Gammawerte steigen und legt am Ende die Systeme des Mechs lahm.
Als der "Mighty Avenger" schließlich fällt, greift Bruce Banner doch noch ein: Er wirft sich als lebender Gamma-Kern ins Gefecht und verwandelt sich in den godzillagleichen Mega Hulk. Mit Sams Unterstützung besiegt Mega Hulk den Apex, wird zum neuen Alpha und führt die übrigen Hulks ins Meer zurück auf seine Insel, um dort in Frieden zu leben.
In dieser alternativen Zeitlinie entdeckt Agatha Harkness in den 1940er Jahren, dass tief im Erdinneren der Celestial Tiamut ruht. Um dessen gewaltige Macht anzuzapfen, benötigt sie ein aufwendiges Ritual – und das nötige Geld dafür. Also wird sie zum gefeierten Star der Goldenen Ära Hollywoods und übernimmt die Hauptrolle in der ersten Filmproduktion von Howard Stark.
Für ihr Vorhaben fehlt Agatha nur noch eine Zutat: die Kräfte des Eternals Kingo. Die übrigen Eternals hat sie bereits überwältigt und ihrer Fähigkeiten beraubt. Über Stark lässt sie Kingo als ihren Filmpartner besetzen. Nach einer opulenten Tanz- und Kampfnummer vor der Kamera durchschaut Kingo ihren wahren Plan, willigt aber ein, ihr zu helfen, nachdem Agatha vorgibt, sie wolle die Welt retten und die Eternals nach dem Ritual freilassen.
Am Griffith Observatory vollzieht Agatha das Ritual, entzieht Kingo seine Kraft und nimmt zusätzlich die Energie Tiamuts in sich auf. Dadurch verwandelt sie sich selbst in ein celestiales Wesen. Ihr wahres, machthungriges Wesen tritt sofort zutage: Sie verlangt, dass sich die Welt ihr unterwirft. Als der Celestial Arishem eingreift, kommt es zum Kampf, aus dem Agatha siegreich hervorgeht und auch dessen Kräfte an sich reißt.
Kingo appelliert an seine Filmpartnerin: Sie müsse nicht gefürchtet werden, sondern könne als Filmstar geliebt werden. Dieser Gedanke bringt Agatha zur Besinnung. Sie gibt die celestiale Macht auf und steigt gemeinsam mit Kingo tatsächlich ins Filmgeschäft ein, während Howard Stark der Waffenproduktion den Rücken kehrt.
Zur Premiere des gemeinsamen Films "Cosmic Queen" scheint alles gut ausgegangen zu sein. Doch der Watcher warnt, dass Kingo recht behalten könnte: Arishems Niederlage hat die Aufmerksamkeit der übrigen Celestials geweckt, die nun auf der Erde eingetroffen sind. Wie in vielen großen Filmen endet die Geschichte mit einem Cliffhanger.
Die Folge beginnt damit, dass Red Guardian – Alexei Shostakov – den Winter Soldier 1991 daran hindert, Howard und Maria Stark zu töten. Unzufrieden mit seinem Undercover-Dasein in Ohio hat sich Alexei heimlich in ein Flugzeug gesetzt, um sich Bucky anzuschließen, nachdem er über den in den USA eingeschleusten russischen Spion Rook von der bevorstehenden Mission erfahren hat. Er will Zeugen des Anschlags, um im Namen russischer Überlegenheit Angst zu säen.
Als die Polizei anrückt, werden Bucky und Alexei zu Flüchtigen – der Red Room verweigert jede Rettung. In der Hoffnung, Rook könne ihnen zur Flucht aus den USA verhelfen, schlagen sich die beiden nach Las Vegas durch, entkommen der Polizei und Bill Fosters Goliath. Unterwegs hilft Alexei dem Winter Soldier, eine einzelne Erinnerung an sein früheres Leben als Bucky Barnes zurückzugewinnen.
In Las Vegas stellt sich heraus, dass Rook niemand anderes als Obadiah Stane ist, der die Informationen schlicht verkauft hat, damit Hydra und die Russen die Starks beseitigen. Bucky durchbricht seine Programmierung, und gemeinsam stellen sich die beiden Hydra entgegen. Der Winter Soldier wird zwar zur erneuten Konditionierung gefangen genommen, doch Alexei entkommt und beginnt ein neues Leben als Sportlehrer – bis Foster ihn für die Avengers rekrutiert.
In diesem Szenario heiraten Darcy Lewis und Howard the Duck spontan in Las Vegas – getraut von einem Elvis-Imitator, nach einem Date bei halbpreisigen Nachos – und werden Eltern eines Eis. Der Watcher erklärt, dass das Kind während der Convergence zur Welt kam und dadurch das mächtigste Wesen im ganzen Universum ist, dazu bestimmt, zahlreiche Schicksale zu verändern.
Auf einer Kreuzfahrt erkennt Howard entsetzt, dass der Grandmaster das ungeschlüpfte Ei seinen Gästen als Delikatesse servieren will. Von da an ist das Paar auf der Flucht, denn beinahe jede erdenkliche Macht will das allmächtige Ei an sich bringen: die Dunkelelfen, Kaecilius, Thanos' Kinder – die eigentlich nur zu einem Betriebsausflug erschienen waren –, der herbeigerufene und wenig begeisterte Thanos höchstpersönlich, der Grandmaster und schließlich auch noch die Skrulls.
Nachdem sie sich etwas Abstand von ihren Verfolgern verschafft haben, gestehen Darcy und Howard einander ihre Liebe. Während die Meute den Berg herabströmt, singen die beiden ihrem Ei „I Was Made for Lovin' You" vor. Daraufhin schlüpft das Ei und schleudert Blitze auf alle Angreifer. Aus der Schale steigt schließlich das Baby – ein Mensch-Enten-Hybrid.
In diesem Universum ereignet sich die Emergenz – die Geburt des Celestials Tiamut aus dem Erdkern – Jahre früher als vorgesehen, noch bevor sich die Eternals zusammenschließen und sie aufhalten können. Das apokalyptische Ereignis zerreißt den Planeten; seine Bruchstücke treiben fortan im All. Der Watcher schildert das düstere Schicksal dieser Welt.
Quentin Beck alias Mysterio nutzt das Chaos, um Stark Industries an sich zu reißen, und beherrscht mit seiner Hologrammtechnik und der Iron Legion die Überreste der Menschheit. So entsteht die Iron Federation, angeführt von seinem Vollstrecker White Vision. Der geschrumpfte Widerstand besteht nur noch aus Wong, Okoye, Valkyrie, Ying Nan und Riri Williams.
Mit Unterstützung des Widerstands baut Riri ihre Waffe und tötet White Vision – doch danach sind sie und ihre Retter die letzten Überlebenden der Allianz. Aus dem Synthezoid-Körper von White Vision fertigt Riri einen neuen Anzug und wird selbst halb Mensch, halb Synthezoid. Das erlaubt ihr, Mysterios Illusionen zumindest vorübergehend zu durchschauen.
Im Finale greift Uatu ein und ermutigt Riri, weiterzukämpfen. Sie phast durch Mysterio hindurch, entzieht ihm seine Naniten und besiegt den Diktator. Anschließend lässt sie ein gewaltiges Avengers-Symbol am Himmel erstrahlen, um den Überlebenden der zerbrochenen Erde neue Hoffnung zu geben. Ein Trio weiterer Watcher beobachtet, wie Uatu abermals seinen Eid bricht – und beschließt, künftig den Watcher selbst im Auge zu behalten.
Zu Beginn der Folge ist der Watcher von der Eminence in die multidimensionale Wand gestoßen worden – Splitter des Multiversums verteilen sich dadurch im All. Erstmals in der Serie verändert sich der Vorspann: Nicht Uatu, sondern die Eminence führt als Erzählerin durch die Episode, begleitet von veränderter Farbgebung und Tonlage.
Captain Carter kehrt als eine der engsten Verbündeten des Watchers zurück und fasst den Entschluss, ihren Freund um jeden Preis zu finden und zu retten. Zur Unterstützung stoßen Byrdie die Ente, Kahhori und Storm, die Göttin des Donners, hinzu.
Um in die Fünfte Dimension vorzudringen und nach dem Watcher zu sehen, will das Team die verstreuten Splitter nutzen. Byrdie erkennt, dass sich damit womöglich ein Weg öffnen lässt, und gemeinsam bauen sie ein Testschiff. Der erste Versuch endet jedoch in einer Explosion – selbst Storms göttliche Kräfte mit Mjölnir reichen nicht aus, um ein Portal zu öffnen.
Schließlich erklärt sich Infinity Ultron bereit zu helfen: Er absorbiert den letzten Splitter und dessen Macht – und liefert damit genau das fehlende Stück, das den Sprungantrieb zum Laufen bringt. So gelingt es dem Team, in die Fünfte Dimension aufzubrechen, um Peggy und den Watcher zu retten.
