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Dark City ist eine Stadt ohne Namen, ohne Vergangenheit - und ohne Zukunft. Eine Stadt, über der immerwährende Nacht liegt. Es ist die dunkle Stadt: Dark City. In dieser Stadt wird ein Mann gejagt. John Murdoch soll eine Serie von bizarren Frauenmorden begangen haben, doch sein Gedächtnis ist wie ausgelöscht. Hinter ihm ist nicht nur der hartnäckige Inspektor Bumstead her, auch Dr. Schreber, ein zwielichtiger Psychiater, kreuzt immer wieder seinen Weg und warnt ihn vor jenen unheimlichem, bleichgesichtigen Fremden, die ihm auf der Spur sind.
In Dallas wird ein Bürogebäude in die Luft gesprengt. Die FBI-Agenten Fox Mulder und Dana Scully - nach Schließung der X-Akten zur Anti-Terror-Einheit versetzt - versuchen, den Fall aufzuklären. Im Zuge der Ermittlungen lernen sie den Schriftsteller Dr. Kurtzweil kennen, der ihnen von einer großangelegten Verschwörung erzählt: Außerirdische planen gemeinsam mit der einflußreichen Organisation "Das Syndikat" die Übernahme der Erde. Und die Kolonisation, die sich mittels eines mutierten Virus ausbreitet, schreitet rapide voran...
Sechs Fremde wachen inmitten eines bizarren Gebildes auf, das aus zahlreichen Würfelräumen besteht. Sie haben nicht die geringste Ahnung, wie sie dort hingekommen sind. Gemeinsam versuchen sie einen Weg nach draußen zu finden, doch einige dieser Würfelräume beinhalten gefährliche Fallen. Zudem wächst das gegenseitige Misstrauen und macht die verzweifelte Flucht aus dem Würfel zum Horrortrip.