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In den 70er-Jahren, lange bevor er zu einem Meister des Bösen aufsteigt, ist Gru einfach ein zwölfjähriger Vorstadtjunge, der in seinem Keller von der Weltherrschaft träumt. Als die berüchtigte Schurkenbande "Die fiesen 6" ihren Anführer rauswirft, bewirbt Gru sich um dessen Nachfolge, endet alsbald jedoch als Todfeind der Bande. Während Gru fliehen muss, lernen die Minions Kampfsport, um ihn zu retten, und Gru findet heraus, dass selbst Schurken manchmal ein bisschen Hilfe von ihren Freunden gebrauchen können.
Leonardo, Donatello, Michelangelo und Raphael (Stimmen im Original: Nicolas Cantu, Micah Abbey, Shamon Brown Jr., Brady Noon) haben jahrelang in Abgeschiedenheit von der menschlichen Welt in der Kanalisation von New York gelebt. Warum? Die vier sind mutierte Schildkröten, die von ihrem Meister Splinter (Jackie Chan) unterrichtet und großgezogen wurden. Aber eigentlich wollen sie nur als normale Teenager akzeptiert werden. Mit heldenhaften Taten wollen sie die Herzen der New Yorker nun für sich gewinnen. Ihre neue Freundin, die Journalistin April O´Neil (Ayo Edebiri), hilft ihnen bei der Bekämpfung eines mysteriösen Verbrechersyndikats, angeführt vom Oberschurken Superfly (Ice Cube). Doch die mutierte Heldentruppe hat nicht damit gerechnet, plötzlich einer Armee von Mutanten gegenüberzustehen.
Ein ehemaliger Erzschurke verwandelt sich in einen Vorstadtvater – eine Veränderung, die Gru widerfährt, nachdem er bei einem Klassentreffen auf seinen größten Widersacher stößt, ein Konflikt ausbricht und er sich gezwungen sieht, unterzutauchen. Doch die ungestörte Idylle findet ein jähes Ende, als Baby Gru Junior entführt wird. Zusammen mit seiner Familie begibt sich Gru auf eine abenteuerliche und verrückte Rettungsmission. Im Team sind auch die Minions, die durch ein Superserum in fünf Mega Minions mit einzigartigen Kräften verwandelt wurden und für noch mehr Chaos sorgen!
