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Die Geschichte spielt unmittelbar nach den Ereignissen von Spider-Man: Across the Spider-Verse. Gwen Stacy führt die neu formierte Spider-Gang in einem Wettlauf gegen die von Miguel O'Hara angeführte Spider-Society an, um den gefangenen Miles Morales in der Heimatdimension der Spinne, die ihn gebissen hat, zusammen mit einer alternativen Version seiner selbst als Prowler zu finden, während Spot seinen tödlichen Angriff in seiner Dimension mit weitreichenden multiversalen Konsequenzen startet.
Ein ehemaliger Erzschurke verwandelt sich in einen Vorstadtvater – eine Veränderung, die Gru widerfährt, nachdem er bei einem Klassentreffen auf seinen größten Widersacher stößt, ein Konflikt ausbricht und er sich gezwungen sieht, unterzutauchen. Doch die ungestörte Idylle findet ein jähes Ende, als Baby Gru Junior entführt wird. Zusammen mit seiner Familie begibt sich Gru auf eine abenteuerliche und verrückte Rettungsmission. Im Team sind auch die Minions, die durch ein Superserum in fünf Mega Minions mit einzigartigen Kräften verwandelt wurden und für noch mehr Chaos sorgen!