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Die zweite Staffel beginnt mit den Nachwehen des Staffelfinales: UNSC-Spezialisten kämpfen um John-117s Leben und trennen die Verbindung zwischen ihm und der KI Cortana, nachdem diese die Kontrolle über seinen Körper übernommen hatte. Kaum genesen, führt der Master Chief das Spartan Silver Team auf eine Mission zum Planeten Sanctuary, wo eine UNSC-Marineeinheit verschwunden ist und Gerüchte über einen Angriff der Allianz kursieren.
Auf Sanctuary findet John eine kleine Gruppe überlebender Zivilisten – bis die Allianz zuschlägt: Getarnte Elite-Krieger, die sich mit aktiver Tarnung im Nebel verborgen haben, überrennen die Gruppe. In einem langen Gefecht bleiben am Ende nur der Chief und die überlebende Corporal Talia Perez übrig, ehe die Elite unerwartet und ohne erkennbaren Grund von ihnen ablässt. John glaubt, im Nebel Makee an der Spitze der Angreifer zu erkennen, kann es aber nicht bestätigen. Mit Perez entkommt er in letzter Sekunde, bevor die Allianz den Planeten mit ihren Waffen verglast.
Zurück auf Reach warnt der Master Chief eindringlich, dass die Vorgänge auf Sanctuary auf eine weit größere Bedrohung hindeuten. Doch James Ackerson zweifelt an ihm, fragt, ob er unter Halluzinationen leide, und äußert die Sorge, Cortana könnte seinen Verstand beschädigt haben. Admiral Parangosky nimmt John hingegen ernst: Sie warnt ihn, dass Ackerson ihn nie ernst nehmen werde, und beauftragt ihn, die Sache weiter zu untersuchen und ihr direkt Bericht zu erstatten.
In einem Nebenstrang entern Soren und Felix ein verlassenes Raumschiff, auf dem sich angeblich Dr. Halsey aufhalten soll. Die Wissenschaftlerin ist jedoch nicht an Bord – das Ganze entpuppt sich als eine Falle, die eigens dazu ersonnen wurde, Soren zur Strecke zu bringen.
Die Covenant starten ihren lange befürchteten Großangriff auf Reach, die letzte Bastion der Menschheit. Aus der Sicht des dienstfreien Spartans Vannak-134 beginnt die Folge mit Explosionen, die den Himmel über der Kolonie erschüttern. John-117 und Corporal Perez hetzen durch die Straßen und treiben Zivilisten in Deckung – bis das Wohnhaus von Perez' Familie in die Luft fliegt. John zieht die fassungslose Perez fort, im Wissen, dass niemand den Einschlag überlebt haben kann.
Admiral Keyes gesteht John ein, dass dieser mit seinen Warnungen recht hatte, und berichtet von den zurückgebrachten Leichen des Cobalt-Teams aus Visegrad. Die Führung hat entschieden: Reach ist nicht mehr zu halten. Der Plan ist, auf einer Brücke so viele Covenant-Truppen wie möglich aufzuhalten – ein letztes Gefecht, das John mit der Schlacht bei den Thermopylen vergleicht.
John drängt Keyes, bei der Evakuierung der Zivilbevölkerung zu bleiben, weil die Menschheit seine Führung nicht verlieren darf – schon gar nicht an jemanden wie Ackerson. Unterdessen fragen sich die Spartans, wo Kai steckt; man vermutet sie „auf der Jagd", wahrscheinlicher aber hat sie Reach zusammen mit Ackerson und den übrigen ONI-Offizieren bereits verlassen.
Auf der Brücke lässt John eine Leuchtrakete zünden – und offenbart Hunderte bereits heranrückende Covenant-Krieger. Beim Start des Evakuierungsschiffs stellt Keyes fest, dass noch Treibstoffleitungen verbunden sind, die von Hand gelöst werden müssen. Er stürmt nach draußen, wird von Jackals angegriffen, befiehlt Perez den Start und sprengt sich mit der gelösten Leitung selbst in die Luft.
Der bitterste Schlag trifft das Silver Team ganz zum Schluss: In den letzten Momenten der Folge fällt Vannak-134 – ein schwerer, persönlicher Verlust für den Master Chief mitten im Untergang von Reach.
Die Folge knüpft unmittelbar an den Fall von Reach an. Aus der Sicht des Master Chief zeigt sie das Gefecht im Hangar: Riz und Soren halten die vorrückenden Covenant-Truppen in Schach, bis ein Schiff durch den Himmel bricht und einen hammerschwingenden Brute niederstreckt. Am Steuer sitzt Laera, Sorens Frau, die die letzten Überlebenden an Bord holt.
Riz weigert sich, ohne den Leichnam des gefallenen Vannak zu fliehen, um ihm ein würdiges Begräbnis zu ermöglichen – und zieht sich dabei schwere Verletzungen zu. John findet sie bewusstlos und an lebenserhaltende Geräte angeschlossen vor; Halsey kann ihren Zustand ohne geeignete medizinische Ausrüstung nicht verbessern. Deshalb steuert die Gruppe den nahegelegenen Planeten Aleria an.
Auf Aleria wird Riz operiert und übersteht den Eingriff. Soren offenbart, dass sein Sohn Kessler hier auf ihn wartet – doch bei der Ankunft ist der Junge verschwunden und von einer Bande entführt worden. Während Soren und Laera die Suche nach ihm aufnehmen, kämpft John mit seiner Trauer und seinen Schuldgefühlen.
In einer bitteren Aussprache gesteht der Chief, dass Riz ihr Leben nur riskiert habe, weil er sie zum Beweisen gedrängt habe, und stellt Halsey dafür zur Rede, ihn und seine Spartan-Kameraden ihrer Menschlichkeit beraubt und zu Kampfmaschinen geformt zu haben. Ihm dämmert, dass es Parangosky war, die Cortanas Verbindung zu ihm kappte und Reach fallen ließ. John schwört, alle Verantwortlichen für Vannaks Tod – darunter Parangosky und Ackerson – zur Rechenschaft zu ziehen.
Auf dem geheimen ONI-Planeten Onyx trainiert Corporal Perez mit einer Einheit von Spartan-III-Kadetten in VR-Simulationen unter dem Kommando von Kai-125 – zwischen den beiden Frauen wächst die Spannung. Zugleich befragt Admiral Parangosky Colonel Ackerson bei einer Tasse Tee zu Gerüchten über ein fremdes Schiff und eine Halsey-Sichtung. Unbemerkt hat Master Chief die Basis bereits unterwandert.
Um ihr eigenes Leben zu retten, verrät Halsey, wo ONI Sorens Sohn Kessler festhält. Kwan Ha folgt derweil der geheimnisvollen Priesterin-Erscheinung in einen Brunnenschacht und landet in einem uralten Höhlensystem – jenem Ort, an dem Halsey einst den Halo-Schlüsselstein fand. Dort stellt sich heraus, dass inzwischen Halseys Tochter, Commander Miranda Keyes, die Ausgrabungen leitet.
Master Chief wird gefangen genommen, kann sich jedoch befreien. Kai stellt ihn und weigert sich zu glauben, dass ONI den Fall von Reach bewusst zugelassen hat; sie prügelt ihn bewusstlos, während Ackerson und Parangosky zusehen. Ackerson ist überzeugt, dass Chief mit Makee zusammenarbeitet, und setzt eine Black-Ops-Einheit auf ihn an.
Cortana kompromittiert die Kommunikation von Onyx und offenbart, dass sie nach ihrer Trennung von Chief einen Pakt mit Parangosky geschlossen hat, um die Kovenanten auszuspionieren. Zugleich weckt sie in Master Chief neuen Kampfeswillen und weist ihn an, erneut mit dem Artefakt in Verbindung zu treten, ehe die Kovenanten die Halo-Ringe erreichen.
Var 'Gatanai vollendet unterdessen sein Ritual zum Arbiter. An Bord seines Schiffes hat Makee ihre Fähigkeit verloren, mit den Schlüsselsteinen zu kommunizieren – Cortana bietet ihr Hilfe an. Als ein misstrauischer Kovenanten-Priester Makee entlarvt, entfesselt der Arbiter ein blutiges Gefecht auf der Brücke. Im Finale berührt Chief das Artefakt auf Onyx, während Makee zeitgleich das ihre erreicht – die Verbindung ergreift beide.
Die Folge beginnt auf dem Halo mit einer gemeinsamen Vision des Ringplaneten, die John-117 – der Master Chief – und Makee zugleich erleben. Chief stellt Makee wegen ihrer Rolle beim Fall von Reach zur Rede; sie hält dagegen, die Zerstörung sei nichts anderes als das, was er der Heimatwelt der Covenant antun würde. Makee will, dass weder die Menschheit noch die Covenant den Halo kontrollieren, sondern die beiden ihn gemeinsam für weniger zerstörerische Zwecke übernehmen.
An anderer Stelle macht Ackerson eine beunruhigende Entdeckung: Der Daten-Spike, der in ein Covenant-Schiff eingeschleust werden soll, deaktiviert das Schiff nicht wie in den Simulationen angenommen – er verwandelt es in eine gewaltige Bombe, die einen ganzen Planeten oder mehr auslöschen könnte.
Der Master Chief wird mit seiner Rüstung wiedervereint. Beinahe würgt er Ackerson bewusstlos, bis dieser gesteht, dass die Rüstung durch einen biometrischen Gesichtsscan gesperrt ist – und offenbart, was er über Parangoskys Plan gegen die Covenant und den Halo herausgefunden hat.
Im Forerunner-Komplex gelingt der Gruppe die Flucht aus dem Labor. Sie nehmen die Arbeiten einer uralten außerirdischen Wissenschaftlerin mit und erhaschen einen Blick auf die technologisch hochentwickelte Stadt, die ihr Volk einst erbaut hat.
Schließlich legt John seine Rüstung an und tritt in voller Master-Chief-Montur auf, motiviert die Soldaten um sich herum – erklärt jedoch, dass er sich Talia Perez nicht in den Kampf gegen die Covenant anschließen wird. Ackerson wird verhaftet, kaum dass der Chief den Planeten in einem unautorisierten Schiff verlassen hat. Die Folge endet, als der Master Chief den Halo erreicht – mitten in einem gewaltigen Krieg zwischen den Covenant und den Spartaner-Flotten.
Das Finale der zweiten Staffel führt John-117 und Cortana auf die Oberfläche der Ringwelt, nachdem John Cortana gerettet hat und die beiden dort abstürzen. Cortana enthüllt, dass der von den Forerunnern erbaute Ring weit über menschliches Verständnis hinausgeht: Er ist lebendig – eine perfekte Verschmelzung aus künstlicher Intelligenz und organischer Materie, beschrieben als lebendiges Netzwerk.
Auf dem Ring kommt es zum lange erwarteten Aufeinandertreffen zwischen John und dem Arbiter. In einem intensiven Duell mit Plasmaschwertern setzt sich John schließlich durch und tötet seinen Gegner. Parallel dazu wird der Planet Onyx von der parasitären Flood überrannt.
Nach dem Tod des Arbiters bietet Makee John an, mit der Macht des Halo alle zerstörerischen Kräfte im Universum auszulöschen – was jedoch Menschen wie Covenant gleichermaßen treffen würde. John lehnt ab. Er und Makee überleben das Finale auf dem Ring.
Zum Schluss stellt sich heraus, dass Master Chief die ganze Episode über mit 343 Guilty Spark gesprochen hat – einer Forerunner-KI, die als Hüter des Halo dient. John warnt sie eindringlich vor Makee, woraufhin die KI ihm eröffnet, dass der Halo schon lange darauf gewartet habe, ihm zu begegnen.