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Mehr als 10.000 Jahre vor Paul Atreides schließen sich die Schwestern Valya und Tula Harkonnen der Schwesternschaft an – einem Frauenorden, der die Großen Häuser des Imperiums als Wahrheitsseherinnen dient. Obermutter Raquella Berto-Anirul stirbt mit der Vision einer künftigen Abrechnung, die sie „Tiran-Arafel“ bzw. die „Brennende Wahrheit“ nennt.
Um zu verhindern, dass Raquellas Enkelin und Nachfolgerin Dorotea das Zuchtprogramm der Schwesternschaft als unrein zerstört, zwingt die junge Valya sie mit der „Stimme“ zum Selbstmord. Dreißig Jahre später ist Valya selbst Obermutter und steht kurz davor, mit Prinzessin Ynez, der Tochter von Imperator Javicco Corrino, eine Schwester in die Nähe des Throns zu bringen.
Valya hat eine Verbindung zwischen Ynez und dem neunjährigen Pruwet Richese arrangiert, die die Kaiserlinie über Generationen stabilisieren soll. Kaiserin Natalya durchschaut den Plan und lehnt ihn ab, doch Javicco ist auf die Schiffe des Hauses Richese angewiesen, um die Kontrolle über Arrakis und dessen kostbare Gewürzdroge Melange zu sichern. Die kaiserliche Wahrheitsseherin Kasha Jinjo warnt nach einer Begegnung mit dem Soldaten Desmond Hart vor beunruhigenden Visionen, doch Valya wischt ihre Bedenken beiseite.
Desmond Hart behauptet, imperiumsinterne Aufständische – nicht die Fremen – hätten sein Regiment ausgelöscht. Während Ynez in einem Nachtclub eine Affäre mit dem kaiserlichen Fechtmeister Keiran Atreides beginnt, sucht Desmond den jungen Pruwet auf und verbrennt ihn mit einer geheimnisvollen Kraft aus der Ferne – ein Angriff, der zeitgleich die weit entfernte Kasha tötet. Der Anblick von Kashas brennendem Körper lässt Valya Raquellas Vision erkennen.
Nach der ergebnislosen Autopsie der Wahrsagerin Kasha kehrt Mutter Oberin Valya Harkonnen mit Theodosia an den kaiserlichen Hof auf Salusa Secundus zurück, um Prinzessin Ynez zu schützen und im Auge zu behalten. Kaiserin Natalya bestreitet gegenüber Herzog Ferdinand Richese, dass ihr Ehemann Javicco Corrino Schuld am Tod des jungen Pruwet Richese trage – und verärgert den Herzog damit zutiefst.
Desmond Hart, der Soldat mit unerklärlichen Fähigkeiten, gesteht Javicco offen, dass er Pruwet in kaiserlichem Interesse getötet habe. Verstört lässt der Imperator ihn festnehmen, doch Natalya überzeugt ihn, dass Desmond nützlich sein könnte. Bei der Befragung lässt sich Desmond von Valya nicht einschüchtern und deutet an, Kasha habe die Kaiserfamilie im Sinne der Schwesternschaft manipuliert.
Auf Valyas Anweisung unterzieht Tula Harkonnen die junge Akolythin Lila der Gewürz-Qual. Als Nachfahrin der Ordensgründerin Raquella soll Lila über das „Andere Gedächtnis“ Antworten zu den Morden liefern. Während des Rituals erlebt sie eine Vision, in der Valya ihre eigene Großmutter Dorotea tötet; überwältigt fällt Lila in ein todesähnliches Koma.
Am Hof verrät Konstantin unter Gewürz-Einfluss Lady Shannon Richese Desmonds Rolle am Tod ihres Bruders. Der Fechtmeister Keiran kopiert heimlich den Grundriss des Palasts für die Aufständischen auf Arrakis, lehnt deren Plan zur Ermordung Javiccos jedoch ab. Als Herzog Ferdinand droht, seine Truppen gegen Haus Corrino zu mobilisieren, setzt Desmond seine feurige Kraft ein und verbrennt ihn als Warnung.
Valya erhält von ihrer Spionin, der Barfrau Mikaela, eine Liste der von der Schwesternschaft insgeheim unterstützten Rebellen und erkennt, dass Desmond den Imperator gegen sie aufgebracht hat. In ihrer Verzweiflung versucht sie, ihn mit der „Stimme“ zum Selbstmord zu zwingen – doch Desmond widersteht dem Befehl mühelos und macht ihr klar, dass sie keine Macht über ihn hat. Zum ersten Mal steht die Mutter Oberin einer Bedrohung gegenüber, die sie nicht kontrollieren kann.
Die dritte Folge von Dune: Prophecy widmet sich vor allem Rückblenden, die die Vorgeschichte der beiden Schwestern Valya und Tula Harkonnen beleuchten. Ihr Bruder Griffin will den in Verruf geratenen Familiennamen reinwaschen. Auf Valyas Drängen sucht er Vorian Atreides auf, der die Harkonnen einst als Verräter gebrandmarkt hat – doch Vorian tötet Griffin.
Getrieben von Rachegedanken tritt Valya der Schwesternschaft bei. Tula wiederum plant den Untergang des Hauses Atreides bis ins Detail: Unter Verschweigen ihrer Herkunft nähert sie sich Orry Atreides auf Caladan, nimmt seinen Heiratsantrag an und verbringt die Nacht mit ihm. Am nächsten Morgen jedoch hat sie seine gesamte Familie ausgelöscht und tötet schließlich auch ihn – ihre Rache für Griffin.
Innerhalb der Schwesternschaft gerät Valya mit Dorotea aneinander, die ihr mangelnde Loyalität vorwirft. Bei einer Zeremonie weigert sich Valya, die Schwesternschaft über alles zu stellen, setzt dabei aber erstmals „die Stimme“ ein und beeindruckt damit die Oberin Raquella. Diese offenbart ihr eine ehrgeizige DNA-Datenbank, die auf verbotener Technologie beruht.
Als Valya sich der „Agonie“ – einer lebensgefährlichen Prüfung – zunächst verweigert, verbannt Raquella sie nach Lankiveil: Sie solle als Ehrwürdige Mutter zurückkehren oder gar nicht. Später unterzieht sich Valya der Agonie doch, überlebt sie und wird von Tula zurück ins Leben geführt. Auch Tula schließt sich daraufhin der Schwesternschaft an.
In der Gegenwart sucht Valya als letzten Ausweg ihre Familie auf. Tula täuscht vor, die im Koma liegende Lila zu erlösen, schließt sie in Wahrheit aber an eine denkende Lebenserhaltungsmaschine an.
Nachdem Desmond Hart sie aus dem Hofstaat des Imperators gedrängt hat, schmiedet Valya Harkonnen mit Hilfe der Schwesternschaft einen neuen Plan rund um das bevorstehende Treffen des Landsraad, des Hohen Rates des Imperiums. Parallel beschaffen Keiran und Horace eine ixianische fliegende Thermobombe, um Imperator Javicco Corrino zu töten. Valya belauscht das Vorhaben und entscheidet sich, Javicco stattdessen zu retten und Keiran zu verraten.
In der Schwesternschaft plagt sämtliche Akolythinnen derselbe prophetische Albtraum. Tula lässt Gewürz konsumierende Akolythinnen die Bilder aus ihren Träumen zeichnen – Shai-Hulud und blaue Augen – und führt sie durch die Vision, in der sie beinahe von dem Traum überwältigt werden. Jen erkennt die Albträume der anderen und kann Emelines Selbstmord verhindern.
Beim Landsraad wird Haus Harrow eingeladen, den Platz des ausgeschiedenen Hauses Richese im Hohen Rat einzunehmen. Ynez beschuldigt Desmond des Mordes, doch dieser führt den gefesselten Horace vor, bezeichnet die Tat als legale Hinrichtung und zeigt die Bombe. Javicco erlaubt ihm daraufhin, Horace und dessen Mitverschwörer zu verbrennen. Während Desmond die Great Houses unter dem Vorwand ihres Umgangs mit Denkmaschinen einschüchtert, gelingt es Valya, etwas von seinem Blut zu sichern – um seine genetische Herkunft und wahre Identität zu ergründen.
Zum Abschluss eskalieren gleich zwei Enthüllungen: Als Evgeny Valya vorwirft, ihre Geschwister zu manipulieren, entzieht sie ihm den Atemregler und lässt ihn sterben. Und Schwester Theodosia entpuppt sich als Gestaltwandlerin – auf Valyas Geheiß nimmt sie die Gestalt von deren totem Bruder Griffin an.
Die vorletzte Episode der Staffel klärt die Fronten im bevorstehenden Machtkampf und führt mit Schwester Francesca eine bedeutende neue Figur ein. Francesca ist eine sogenannte Imprinterin – ein Mitglied der Schwesternschaft, das durch Verführung, Nähe und Liebe unauflösliche Bindungen zu seinen Zielpersonen knüpft.
Am kaiserlichen Hof verschieben sich die Machtverhältnisse: Constantine wird zum neuen Flottenkommandanten ernannt und soll schon bald an vorderster Front den Spice-Handel auf Arrakis überwachen. Keiran hingegen wird kurzerhand verhaftet und in Gewahrsam genommen.
Imperator Corrino erhebt Desmond Hart zu seinem neuen Bashar. Hart drängt den Herrscher zu offenen Machtdemonstrationen und gnadenlosem Vorgehen gegen seine Feinde – und macht keinen Hehl aus seiner Entschlossenheit, die Schwesternschaft zu vernichten.
Valya schickt Tula eine Blutprobe von Desmond Hart, um sie durch das genetische Archiv der Schwesternschaft zu prüfen. Das Ergebnis ist brisant: Desmond Hart ist der Sohn eines Harkonnen und einer Atreides – konkret der Sohn von Tula Harkonnen und Orry Atreides.
Desmond selbst gibt Kaiserin Natalya einen Einblick in seine Beweggründe. Die Frau, die ihn zur Welt brachte, habe ihn fortgeschickt, um unter Aasfressern aufzuwachsen, wo er ums nackte Überleben kämpfen musste. Sie, so Desmond, sei eine Schwester gewesen – eine Enthüllung, die seinen Hass auf die Schwesternschaft erklärt.
Das Staffelfinale beginnt mit einem Umsturz am kaiserlichen Hof: Als Imperator Corrino von der Täuschung durch Schwester Francesca erfährt, nimmt er sich das Leben. Seine Frau Natalya besteigt daraufhin den Thron. Ihr Bündnis mit Desmond Hart und dessen tödlicher, das Bewusstsein verbrennender Gabe festigt ihre Macht. Francesca wiederum wird von Natalya mit einer vergifteten Nadel beseitigt, die ursprünglich für den Imperator bestimmt war.
Die Schwesternschaft muss fliehen. Valya lässt ihre gestaltwandelnde Akolythin die Identität von Prinzessin Ynez annehmen. Diese List ermöglicht es Valya, der echten Ynez und Keiran, an Bord eines nach Arrakis bestimmten Frachtschiffs von Salusa Secundus zu entkommen. Ihre Flucht mündet in ein erbittertes Gefecht am Raumhafen, bei dem Ynez und Keiran Rücken an Rücken kämpfen und Valya kurz auf Tula trifft.
In einer Vision erkennt Valya den Ursprung der blauen Augen, die die Albträume der Schwestern heimgesucht haben: eine Denkmaschine, die an einem toten oder sterbenden Desmond Hart operierte, ihm das Auge entnahm und das brennende Virus einpflanzte. Das legt nahe, dass Hart ein Ghola sein könnte – eine wiedererweckte Kopie eines Verstorbenen.
Der Episodentitel spielt auf den Gom Jabbar an, die mit Meta-Cyanid benetzte Nadel der Bene Gesserit. Am Ende ist Valya mit Ynez und Keiran nach Arrakis entkommen, während Tula sich entscheidet, bei ihrem Sohn Desmond Hart zu bleiben. Innerhalb der Schwesternschaft wirbt Lila unterdessen weiter für die Sache der Butlerianer – ein offenes Ende, das die Fronten für die Zukunft absteckt.
