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Am 10. Januar 1985 verbrennt ein geheimnisvoller Wissenschaftler in Hawkins eine übrig gebliebene Kreatur aus dem Upside Down. Dabei setzt er irisierende grüne Sporen frei, die sich im Schnee der Stadt festsetzen. Während Mike, Dustin, Lucas, Will und Max ihre Winterferien damit verbringen wollen, gegen Bezahlung Schnee zu schippen, bleibt Eleven nach Hoppers strengen Regeln in der Hütte versteckt.
In der Schule lernt die Clique die neue Mitschülerin Nikki Baxter kennen, eine erfinderische Tüftlerin mit pinkem Irokesenschnitt, die schnell ihr Interesse weckt. Zugleich geht der Lehrer Scott Clarke in ein Sabbatical; seinen Platz übernimmt Anna Baxter, Nikkis Mutter.
Die Ruhe der Ferien endet, als ein „Schneehai“ – ein unterirdisch jagendes Raubtier aus dem Upside Down – Dustins Peiniger Charlie Dandridge und Jeff Nelson in die Tiefe zieht. Die Kinder legen eine Falle, bei der Dustin widerwillig als Köder dient. Der Plan misslingt jedoch: Die Kreatur ignoriert Dustin und nimmt stattdessen die ahnungslose Nikki ins Visier, die sich allein und in unmittelbarer Gefahr wiederfindet.
Die Gruppe rettet Nikki in letzter Sekunde vor dem Schneehai; Eleven zerreißt die Kreatur mit ihren Kräften und befreit Charlie. Nikki sucht nach Antworten und lädt die Clique zu sich nach Hause ein, wo Dustin den Hawkins Investigators Club (H.I.C.) gründet. Nach einem Besuch im verlassenen Labor sucht der Club nach Hinweisen auf weitere Monster in Hawkins.
Charlie fragt Dustin nach der Kreatur und dem Verschwinden seines Freundes Jeff; Dustin weicht aus und verschweigt sein Wissen über das Upside Down. Lucas und Max gehen einer Sichtung nach: Auf dem Hof von Ellas und Dannys Großvater treffen sie auf mehrere mutierte Kürbismonster, die sie mit einem Mähdrescher vernichten.
Als sie erfahren, dass Kürbisse des Hofs zu einem Kürbiskuchen-Wettessen auf dem Hawkins Winter geliefert wurden, stört die Clique das Fest. Doch die Teilnehmerin Rosario infiziert sich an einem verseuchten Stück Kuchen mit Sporen. Im Wald stellt die Gruppe fest, dass ein Monster aus dem Upside Down Rosarios Körper übernommen und sie in einen katatonischen Zustand versetzt hat.
Das tintenfischartige Monster verschlingt Rosario und greift die Gruppe an. Will verletzt es mit einem Vorschlaghammer und lenkt es lange genug ab, dass Eleven die Kreatur mit einem ihrer eigenen Tentakel aufspießt. Das Monster stirbt, setzt dabei aber Sporen im Wald frei.
Nachdem die Clique Rosario nach Hause gebracht hat, trifft sie sich in der Spielhalle. Dustin identifiziert das Monster aus dem Schnee als „Aboleth“. Da das Tor zum Upside Down weiterhin versiegelt ist, folgern die Freunde, dass sie es mit Überresten zu tun haben, die die Ereignisse im Hawkins-Labor überlebt haben. Nach Rücksprache mit Anna vermuten sie, dass die Ableger auf einen menschlichen Wirt angewiesen sind und sich über Sporen verbreiten.
Bei der Untersuchung eines Sägewerks wird die Gruppe von einem Rudel hundeartiger Monster angegriffen, die zwei Arbeiter gefangen halten. Eleven befreit die Männer mit ihren Kräften, während die Gruppe die Monster auf eine Verfolgungsjagd lockt. Dabei zeigt sich, dass diese Kreaturen keinen menschlichen Wirt mehr benötigen. Eleven tötet eines, indem sie einen Traktor hineinrammt und eine Explosion auslöst – doch die zweite Kreatur schleudert sie gegen einen Holzstapel und begräbt sie darunter.
Steve Harrington kehrt mit Natalie von einem Date zurück, das kippt, als er sie mit Nancy verwechselt. Auf dem Weg zu seinem Wagen zieht er die Aufmerksamkeit eines hundeartigen Monsters auf sich, das auf die Motorhaube springt.
Mike kümmert sich um die verletzte Eleven, während die Gruppe streitet, ob sie die Jagd fortsetzen oder Hopper informieren soll. Gegen Dustins Einwände bringt Mike Eleven nach Hause, worauf sich die Clique aufteilt. In der Hütte stellt Eleven Mike zur Rede, weil er sie davon abhält, ihre Kräfte gegen die Monster einzusetzen. Nach einem Gespräch einigen sich beide: Mike lässt sie ihre Kräfte nutzen, Eleven will offener kommunizieren.
Dustin trifft unterdessen auf Steve, der von seiner Begegnung mit dem Monster berichtet und kurzerhand in den Hawkins Investigators Club aufgenommen wird. Gemeinsam locken die beiden alle hundeartigen Monster in den Verbrennungsofen der Müllkippe und töten sie. Jubelnd eilen sie zu Hoppers Hütte. Zugleich verlieren Max und Lucas Dustins Polaroid des Monsters an Keith, den jungen Betreiber der Spielhalle. Als Hopper von seiner Schicht zurückkehrt, trifft die ganze Clique bei der Hütte aufeinander.
Verärgert über die unerwünschten Gäste weist Hopper Elevens Freunde aus der Hütte. Nikki wiederum verlässt gekränkt die Runde, nachdem sie mitgehört hat, wie Mike bezweifelt, dass sie wirklich zur Clique gehört.
Am nächsten Tag verfolgt der Hawkins Investigators Club Keith mit dem Fahrrad. Der verrät, dass er Dustins Polaroid bereits dem Herausgeber des Boulevardblatts The Weekly Watcher übergeben hat. Um die Veröffentlichung zu verhindern, beschließt die Clique, in die Redaktion einzudringen, und holt Nancy zu Hilfe.
Während Nancy den Wachmann am Empfang ablenkt, schleichen sich die Jungen in die Redaktionsräume. Lucas kann das Foto aus dem Büro des Herausgebers zurückholen, wird aber von der Belegschaft in die Enge getrieben. Eleven rettet ihn, indem sie mit ihren Kräften einen Sturm heraufbeschwört, sodass Lucas zu Dustin, Mike und Will zurückkehren kann. Nach der Flucht in Nancys Wagen zerreißt Dustin das Foto. Das vermeintliche „Schlangenmonster“ auf der Titelseite entpuppt sich als eine Kreatur aus dem Upside Down, die Jeff gefangen hält.
Ein Rückblick auf den 12. November 1984: Ein Team in Schutzanzügen verbrennt mit Flammenwerfern die toten Upside-Down-Monster und experimentiert an wurmartigen Kreaturen. Eine überlebt, bringt einen Nachkommen hervor – der ebenfalls verbrannt wird –, setzt dabei aber sterbend mehrere Sporen im Wald frei.
Am 15. Januar 1985 experimentiert Anna im Klassenzimmer an einer sterbenden Tomatenpflanze. Nikki ist verstimmt und will Hawkins verlassen. Will versucht, sich mit ihr zu versöhnen, und löst einen Feueralarm aus, damit er, Mike und Charlie gemeinsam mit Nikki nachsitzen müssen. Die Aussprache gelingt, doch beim Ausbruch aus dem Nachsitzen entdecken sie, dass der aufsichtsführende Coach von einem Monster übernommen wurde.
Während Max und Lucas einem Jungen einen Ball aus der Kanalisation holen, geraten sie an mehrere Upside-Down-Monster; eines wird bei der Verfolgung von einem Steinschlag zermalmt. Im Kanal finden sie Jeff und wecken ihn wieder auf. Dustin unternimmt derweil eine Radtour mit Rosario, die von Visionen einer Kreatur mit rotem Licht berichtet, die die anderen steuert. Dustin schließt daraus, dass die neuen Monster von einem Schwarmbewusstsein gelenkt werden.
In der Hawkins Middle School werden Mike, Will und Nikki durch die Flure vom Upside-Down-Monster gejagt. Die Kreatur ergreift Charlie, der in eine Art Trance verfällt. In den Chemieraum geflüchtet, locken die drei das Monster mit Chemikalien und Werkzeug in eine Falle und verbrennen es.
Eleven spürt, dass ihre Freunde in Gefahr sind, und kämpft sich durch einen Schneesturm zur Schule. Dustin wird derweil von Annas Freund Daniel Fischer aufgelesen, einem früheren Trainee-Wissenschaftler des Hawkins-Instituts, der nun im Food Mart an der Abbey Street arbeitet. Die beiden harren während des Sturms im Laden aus; Daniel geht, als das Unwetter abklingt.
Lucas, Max und Jeff entkommen unterdessen durch einen Kanaldeckel aus der Kanalisation. Nachdem Jeff sich von ihnen trennt, ziehen die beiden durch den verschneiten Wald und klettern auf einen Funkturm, um über Walkie-Talkie wieder Kontakt zu den anderen herzustellen. Sie warnen: Die Monster ziehen nach Nordwesten zum Food Mart – und damit direkt auf Dustin zu.
Zwei Upside-Down-Monster pirschen sich im Food Mart an Dustin heran. Eleven trifft mit Lucas und Max ein und zerstört eines der Monster mit ihren Kräften; das zweite schnappt sich Dustins Rucksack und flieht zurück zum Schwarmbewusstsein.
Während Daniel den Verlust seines Ladens betrauert – offiziell als Sturmschaden verbucht –, durchsucht der Hawkins Investigators Club die Kanalisation auf der Suche nach dem Schwarmbewusstsein, das sie „Horde Prime“ taufen. Bei der Feier von Elevens 13. Geburtstag werden sie im Kanal von einem tentakelbewehrten Monster angegriffen, das sie unter Strom setzen.
Die Clique feiert Nikkis und Elevens Geburtstag in Nikkis Garage weiter. Als Dustin in Nikkis Haus die Toilette aufsucht, belauscht er ein Gespräch zwischen Anna und Daniel über Annas wahren Grund, in Hawkins zu sein. Aus dem Badezimmer sieht Dustin am Horizont ein fernes rotes Licht – und kommt zu dem Schluss, dass Anna „Horde Prime“ ist.
Dustin überbringt der Clique die Nachricht von Annas vermeintlichen Experimenten. Am nächsten Tag erfährt Nikki von Anna, dass die Familie Hawkins verlassen soll. Verärgert kehrt sie zum Hawkins Investigators Club zurück und hilft, Annas Geheimnis aufzudecken.
Während Mike und Eleven Anna und Nikki auf einer Autofahrt begleiten, brechen Max und Will in das Haus der Baxters ein und stoßen auf Videobänder mit Experimenten an Ranken aus dem Upside Down. Dustin und Lucas alarmieren versehentlich die Polizei; die vier Jugendlichen lösen die Handbremse ihres Wagens, um zu entkommen. Unter dem Gewächshaus der Baxters entdecken sie ein geheimes Labor.
Zeitgleich werden die Baxters, Mike und Eleven von weiteren Upside-Down-Monstern angegriffen, die der Schleim an Nikkis Headset anlockt. Eleven zeigt ihre Kräfte und vernichtet die Kreaturen. Dabei wird klar: Anna steckt nicht hinter dem Ausbruch. Der Rest der Clique wird derweil von Daniel entdeckt – dem früheren Hawkins-Wissenschaftler und wahren Schuldigen.
Daniel versucht die Kinder zu beruhigen, das rankenartige Upside-Down-Monster sei eingedämmt. Doch die Kreatur spürt den grünen Schleim, lässt den Boden einbrechen und zieht ihn und die Gruppe in ein unterirdisches Tunnelsystem, das durch Daniels Sporen-Experimente von weiteren Monstern bevölkert ist.
Mike, Eleven und die Baxters dringen ebenfalls in die Tunnel vor und treffen dort wieder auf die anderen und auf Daniel. Als Daniel seine Sporenproben bergen will, wird er von einem großen Upside-Down-Monster verschlungen, das mit den Sporen ein Tor ins Upside Down öffnet.
Die Baxters und der Hawkins Investigators Club stellen sich gemeinsam dem Monster, das Eleven packt. Nikki verwundet die Kreatur schwer mit einer selbstgebauten Laserwaffe, sodass Eleven das Tor über dem Monster schließen und es töten kann. Eleven verbringt anschließend Zeit mit Hopper und stößt danach zur Clique im neuen Zuhause der Baxters, wo alle gemeinsam Dungeons & Dragons spielen. Im Upside Down aber sprießt aus dem Kadaver des erschlagenen Monsters eine blaue Blume.
