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Zu Beginn der vierten Staffel sitzt Harry seit Wochen in einer Gefängniszelle auf der Mondbasis der Grauen fest – hereingelegt einst mit dem Versprechen auf Pizza. Sein gewachsener Bart und die Miene verraten, wie ausweglos die Lage scheint. Mit ihm eingesperrt sind Robert Hutchins und dessen Kind Bridget.
Die Rettung naht in Gestalt eines Grauen, der sich selbst „Bruce“ nennt – nach dem Schauspieler Bruce Dern. Bruce will unbedingt einmal die Erde sehen und besitzt ausgerechnet den Schlüssel zu Harrys Zelle. Harry und Robert machen ihm die Erde schmackhaft und versprechen, ihn mitzunehmen. Tatsächlich lässt Bruce die Gefangenen frei, und gemeinsam schlagen sie den Weg zu den Fluchtschiffen ein.
Während Harry im All feststeckt, hat in Patience ein Mantid – ein insektenartiges Alien – seine Identität angenommen und täuscht die ganze Stadt, die nichts von Harrys Verschwinden ahnt. Der Mantid ist auf Fortpflanzung aus, und auf der Erde fällt es ihm leichter, sich mit einem ahnungslosen Menschen zu paaren. Als mögliche Partnerin hat er sich Asta ausgesucht.
In Harrys Hütte macht der falsche Harry Asta unmissverständliche Avancen. Sie flieht nach draußen und läuft Max und Sahar in die Arme, die sie zunächst verdächtigen, mit dem Mantid gemeinsame Sache zu machen. Dann schlägt der Mantid selbst zu und nimmt die drei gefangen – Mantiden fressen die Köpfe ihrer Opfer.
Im letzten Moment taucht der echte Harry auf, um sie zu retten – doch offenbar hat er seine Alien-Kräfte verloren: Max sieht ihn plötzlich als ganz normalen bärtigen Mann, und die Rückverwandlung in seine Alien-Gestalt misslingt. Erst als Max den Mantid mit einem Taser außer Gefecht setzt, können alle in Astas Auto entkommen. Harry ist zurück auf der Erde – die Gefahr durch den Mantid aber längst nicht gebannt.
Daneben laufen mehrere Handlungsstränge weiter: Sheriff Mike ist krankgeschrieben, weil er glaubt, das Alien nur halluziniert zu haben, und die offizielle Version eines vertuschten „Strahlungslecks“ nicht anzweifelt. Kate trainiert hart für ihre nächste Entführung, um ihr von den Grauen bedrohtes Baby zurückzuholen, das derzeit bei D’arcy untergebracht ist. Und Liv versucht vergeblich, dem robotergleichen Alien-Tracker Peter Informationen zu entlocken – der will sie aus der Gefahr heraushalten.
Die Folge beginnt mit einem Rückblick ins Jahr 1952: Ein Raumschiff wirft Geräte über der Erde ab, und ein junger General McCallister beobachtet, wie ein außerirdisches Objekt an einem Strand niedergeht – ein Rätsel, das die Staffel später weiterverfolgt.
In der Gegenwart sind Harry, Asta, Max und Sahar weiter auf der Flucht vor dem Mantid, der Harrys Gestalt angenommen hat. Als Mensch ist Harry kaum wiederzuerkennen: Milch schmeckt ihm nicht mehr, er ist extrem kitzlig und fürchtet sich vor allem. Der Mantid wechselt derweil erneut die Gestalt und tötet hungrig einen Mann in einem Motel.
Auf der Suche nach Antworten wendet sich Harry an Joseph – und ist entsetzt, dass dieser mit Asta geschlafen hat. Joseph, der zuvor vergeblich versucht hat, den Mantid aus Liebe zu Asta zu töten, und dabei einen Arm verliert, kann als Halb-Grauer nicht weiterhelfen. Harry braucht einen echten Grauen. Der auf die Erde gekommene Bruce liegt jedoch im Sterben und zerfließt zu Gel. Bevor er stirbt, verrät er Harry das Entscheidende: Die Grauen haben seine Fähigkeiten nicht bloß blockiert, sondern gestohlen – zurück bleibt nur ein Mensch. Offenbar können die Grauen auf der Erde nicht überleben, was auch erklärt, warum sie ständig Babys entführen.
Liv will Sheriff Mike endlich überzeugen, dass Aliens real sind. Bei der Suche nach Joseph drohen die Höhlen am Berg durchkämmt zu werden, in denen sich Terry versteckt. Liv inszeniert einen Alleingang, doch Mike folgt ihr und entdeckt Terry – und erkennt, dass er ihm womöglich helfen könnte, wieder gehen zu können. Am Ende kehrt Mike an die Stelle zurück, an der er zuvor ein Alien gesehen hatte, findet dort nur noch einen Haufen Schleim und muss endlich akzeptieren, dass Aliens existieren.
Kate ist unterdessen fest entschlossen, Joseph aufzuspüren, um ihr Baby zurückzubekommen – ohne zu ahnen, dass es längst bei D’Arcy ist, die es heimlich ins Reservat bringt, weil sie es so vermisst. Joseph selbst macht Asta einen Heiratsantrag, denn für die Grauen bedeutet Sex eine Bindung fürs Leben. Asta lehnt ab und hält ihm vor, sich nur aus Angst an sie zu klammern. Zum Schluss fasst der schwer verletzte, einarmige Joseph den Mut, allein hinaus in die Welt zu ziehen – obwohl ihn die Hawthornes und die Behörden suchen.
Im Zentrum der Folge steht eine Zeitreise: Harry und D'arcy springen ins Jahr 1970, um ein außerirdisches Gerät zu bergen, das Harry einst verloren hat. Der Apparat ist mächtig genug, um Harrys Alien-Energie wiederherzustellen – aber auch so gefährlich, dass er in den falschen Händen Harrys gesamte Spezies auslöschen könnte, sollten die Grauen ihn bekommen.
Vor Ort stellt sich heraus, dass das Gerät bei General Eleanor McCallister liegt. Die junge Frau, gespielt von Linda Hamilton, will die fremde Technik nutzen, um ihrem Vater zu beweisen, dass Außerirdische wirklich existieren – in der Hoffnung, so seinen späteren Suizid zu verhindern. Harry und D'arcy geben sich in einem Strandlokal als Gäste aus, um in ihrer Nähe nach der Technik zu suchen.
Am Strand trifft das Duo auf McCallister, die gerade mit ihrem Vater spricht. Der emotionale Wendepunkt der Episode: McCallister geht in den Leuchtturm und rät ihrem jüngeren Ich, mutig zu sein und die Wahrheit zu sagen. Dieser Moment erlaubt ihr, eine Kindheitsentscheidung zu ändern und das Verhältnis zu ihrem Vater zu heilen.
In der Gegenwart laufen mehrere Handlungsstränge weiter: Kate ist zurück auf der Erde und berichtet Ben, dass ihr Ortungschip entfernt wurde. Ben drängt darauf, die an Außerirdische glaubende Liv einzuweihen, während Mike ihr seine Theorie darlegt, dass Joseph hinter den kopflosen Leichen steckt. Zudem tötet Heather das Mantid-Alien, und Harry erfährt, dass er weitere Kinder hat.
Nachdem Heather am Ende der Vorfolge überraschend zurückgekehrt ist – mit der Nachricht, dass die beiden gemeinsame Kinder haben –, steht Harry Vanderspeigle vor einem Dilemma: Seit er in menschlicher Gestalt lebt, findet er Heathers vogelartige Alien-Erscheinung abstoßend. Schließlich gesteht er ihr, dass er kein Alien mehr ist. Heather stört das nicht – im Gegenteil, sie macht ihm einen Heiratsantrag.
Harry willigt ein, allerdings unter der Bedingung, dass Heather dauerhaft in menschlicher Gestalt bleibt, was sie schweren Herzens akzeptiert. Doch Heathers Familie ist menschenfeindlich eingestellt; als ihr Vater auftaucht, geht er sofort auf Harry los. Harry begreift, dass eine Heirat Heather von ihrer Familie abschneiden würde, die ihr alles bedeutet – und verzichtet aus Liebe auf die gemeinsame Zukunft. Die beiden gehen getrennte Wege.
Parallel erinnert sich Kate daran, dass D'Arcy an Bord des Schiffes war, vermutet jedoch, D'Arcy könnte wie sie selbst betroffen gewesen sein. Ben versucht ungeschickt, Informationen aus ihr herauszubekommen. D'Arcy erkennt, dass Kate sich erinnert und damit dem versteckten Baby gefährlich nahekommt – um es zu schützen, belügt sie Ben, was ihr sichtlich zusetzt.
Auch Sheriff Mike lüftet ein Geheimnis: Er erzählt Detective Lena, dass im Wald kein menschlicher Serienmörder umgeht, sondern dass Außerirdische existieren. Sie glaubt ihm nicht, liebt ihn aber genug, um trotzdem wachsam zu bleiben; Mike gesteht ihr sogar seine Liebe. Am Ende reichen vermeintliche Keksverkäuferinnen – in Wahrheit die Greys – Kate ihren entfernten Chip und machen ihr klar, dass sie sie auch ohne diesen jederzeit verfolgen können.
Harry kämpft mit seinem neuen Dasein als Mensch. Er joggt, dekoriert seine Hütte und postet in sozialen Netzwerken – und fühlt sich dennoch leer. Für dieses Gefühl erfindet er sogar ein eigenes Wort. Auf der Suche nach Gesellschaft landet er in der Bar The 59, wo ihm Sheriff Mike erklärt, wie man sich langsam eine Beziehung aufbaut, und ihn über die „Friend Zone“ aufklärt.
Als Asta hereinkommt, macht Harry ihr kurzerhand einen Heiratsantrag. Später gesteht er, dass er einfach nicht allein sein will und sich nach einer Familie sehnt, wie er sie mit Heather hatte. Asta rät ihm, mehr Zeit mit seinem Sohn Bridget zu verbringen.
Der Versuch, Bridget nahezukommen, geht gründlich schief: Beim Pokerabend mit anderen Aliens wird Harry telepathisch ausgegrenzt, und nachdem Dale ihn beleidigt, wirft er die Gäste hinaus – woraufhin Bridget wütend abzieht. Auch ein gemeinsamer Angelausflug scheitert; Bridget besteht darauf, weder rein menschlich noch rein außerirdisch, sondern beides zu sein, und schwimmt davon. Verzweifelt schleicht sich Harry sogar in Max Hawthornes Zimmer, um ihn zu „adoptieren“, wird aber ebenfalls abgewiesen.
Parallel erfährt D’Arcy, dass ihr Antrag, den Tierheimhund Ruby zu adoptieren, wegen ihres Vorstrafenregisters abgelehnt wurde. Gemeinsam mit Judy versucht sie einen nächtlichen Ausbruch des Hundes, der kläglich misslingt; als der Alarm losgeht, bleibt D’Arcy dennoch, um die eingeklemmte Judy zu befreien. Bei Familie Hawthorne dreht sich alles um Livs Podcast über Robert, den entführten Sohn des Alien-Jägers – Kate und Ben laden Liv zum Essen, um mehr über ihre Informationen zu erfahren, doch Mike lädt sich selbst dazu ein. Beim Dinner entdecken sie eine versteckte Kamera, und Kate platzt schließlich mit der Wahrheit heraus, dass Aliens ihr Baby entführt haben.
Auf der Suche nach Bridget trifft Harry stattdessen auf den Alien-Jäger, einen Cyborg. Im Gespräch über Robert und über Bridget hält dieser Harry eine wichtige Lektion vor: Er sei nicht halb Mensch und halb Alien, sondern hundertprozentig beides – und der einzige Mensch, der immer bei einem bleibe, sei man selbst; wenn einem das genüge, sei man nie mehr einsam. Harry kehrt schließlich ins Joe’s Diner zurück, isst mit Asta ein Stück Kuchen und rät ihr, den Teil von sich zu finden und zu lieben, der ein Erfolg ist. Auf ihre Frage, ob er ihr erneut einen Antrag mache, erklärt er sie zur Freundin – und verschwindet mitten im Gespräch plötzlich spurlos.
Mitten aus einem friedlichen Moment wird Harry vor den Galaktischen Wohnungsrat gezerrt, die oberste Autorität des Universums. Die Greys haben Anklage gegen ihn erhoben: Er habe sich geweigert, die Erde zu verlassen, ihre Operation in Yellowstone sabotiert, einen menschlichen Säugling entführt, den blinden Passagier Bruce beherbergt und den Mantid freigesetzt.
Im Verlauf der Verhandlung offenbart sich das ganze Ausmaß der Grey-Pläne: Sie ernten menschliche Seelen – ausgerechnet die reinen Seelen von Säuglingen –, um daraus ein Anti-Aging-Serum zu gewinnen. Menschen gelten als die einzigen Wesen im Universum, die überhaupt eine Seele besitzen.
Ausgerechnet Harry stellt fest, dass er durch seine Zeit auf der Erde selbst eine Seele entwickelt hat. Am Ende handelt er mit dem Rat einen neuen Deal aus: Gelingt es ihm nicht, den Mantid zurückzubringen, gehört er den Greys. Über den Zeitpunkt wacht ein Vormund – der sich als Harrys Vater herausstellt.
Parallel rückt D’Arcy in den Mittelpunkt, die an einen Tiefpunkt gelangt und das Gefühl nicht loswird, für die Menschen, die sie am besten kennen sollten, gar nicht richtig zu existieren. Schließlich entscheidet sie sich, den Weg nach vorn zu gehen, und besucht ein Treffen der Anonymen Alkoholiker.
Daneben lösen sich mehrere Handlungsfäden: Kayla und Asta bringen das Baby zurück, sodass Kate ihre Tochter wieder in den Armen halten kann, und Mike findet das verschwundene Geld und bringt die Dinge still in Ordnung.
Im Zentrum steht Harrys Verhältnis zu seinem Vater Ed. In der Hütte streiten die beiden darüber, dass Harry seine Mission verfehlt und sich für ein Leben auf der Erde entschieden hat. Harry räumt sein Scheitern ein, betont jedoch, dass ihn das nicht zu einem Versager mache.
Ed knüpft seine Hilfe an eine Bedingung: Er werde Harrys außerirdische Energie nur zurückgeben, wenn dieser bis zum Abend einen Menschen tötet – nur so lasse sich seine Kraft wiederherstellen und das Mantid besiegen. Harry vermerkt daraufhin heimlich „DNR" (Do Not Resuscitate) auf den Akten älterer Patienten, doch Asta stellt ihn zur Rede und weigert sich, ihm zu helfen – erst recht nicht, um seinem Vater zu gefallen.
Harry ersinnt einen Ausweg: Würde jemand Asta angreifen, dürfte er den Angreifer töten. Er heuert einen Mann an, der Asta nachts mit einer Waffe bedroht – doch als es so weit ist, schlägt Harry den Mann nur nieder, statt ihn zu töten. Am Ende erhaschen Ben und Kate einen Blick auf Harry in seiner wahren Alien-Gestalt.
Daneben laufen mehrere Handlungsstränge weiter: D'Arcy ist nach einer schweren persönlichen Krise nüchtern geworden und findet Halt bei den Anonymen Alkoholikern. Sheriff Mike verdichtet gemeinsam mit Deputy Liv den Verdacht, dass sich hinter Jules das Mantid verbirgt – was Liv, die Jules' Verlust nicht wahrhaben will, ebenso belastet wie Mikes Beziehung zu Lena.
Auch Dan trägt sich mit dem Gedanken, das Diner zu verkaufen. Zwar wäre Asta bereit, es zu übernehmen, doch er möchte nicht, dass sie in Patience gefangen bleibt – so wie er selbst einst die Welt gesehen hat, wünscht er ihr dieselbe Freiheit.
Nachdem Harry in der Vorfolge seine außerirdischen Kräfte zurückerlangt hat, genießt er das Leben in vollen Zügen, während Kate und Ben mit den jüngsten Enthüllungen ringen. Mit dieser Folge wissen nun endgültig alle zentralen Figuren – auch Sheriff Mike und Deputy Liv – um Harrys wahre Identität als Alien; ihren zunächst selbst geschöpften Verdacht bestätigen schließlich Asta und Harry persönlich.
Harry und Asta finden nach mehreren Folgen der Trennung wieder zusammen und necken sich wie eh und je. Doch die Wiedersehensfreude währt kurz: Asta eröffnet Harry, dass sie Patience verlassen und die Welt erkunden möchte. Seine heftige Reaktion verrät, wie sehr ihm der Gedanke zusetzt – er kann sich ein Leben ohne sie schlicht nicht vorstellen.
Die eigentliche Bedrohung spitzt sich zu. Zu Beginn der Folge tötet das Mantid die echte Jules, nachdem Mike die Täuschung durchschaut hatte, und sucht sich eine neue Gestalt. Seine Wahl fällt auf Deputy Liv – Mikes rechte Hand, die über Alien-Wissen und den Respekt der ganzen Stadt verfügt.
Mike und Harry verstärken unterdessen ihre Suche nach dem Mantid und tüfteln an einer Falle, ohne zu ahnen, dass die Kreatur längst mitten unter ihnen ist. Als Max beobachtet, wie Liv den beiden in die Mine folgt, erkennt er die Wahrheit und ruft aus: „Deputy Liv ist das Mantid." Mit diesem Cliffhanger endet die Folge – die Stadt muss nun begreifen, dass ihre vertraute Deputy heimlich ersetzt wurde.
Die vorletzte Folge der vierten Staffel eröffnet mit einer Rückblende: Vor 138 Jahren kamen in Patience 59 Bergleute ums Leben, als sie versuchten, einen einzelnen Verschütteten zu retten – ein düsteres Vorspiel für das, was sich in der stillgelegten Mine anbahnt.
In der Gegenwart hat das Mantid-Alien in der vorangegangenen Folge die Gestalt von Liv angenommen. Harry und Sheriff Mike durchsuchen die alte Mine nach der Kreatur, ohne zu ahnen, dass sie damit zugleich Liv retten. Asta erfährt von Max und Sahar die Wahrheit und folgt den beiden in die Stollen.
In der Mine greift das Mantid Harry an und schleudert ihn in einen Tunnel. Harry nimmt seine Alien-Gestalt an und nimmt den Kampf auf. Als die Kreatur Asta packt und beiseitewirft, wird diese bewusstlos. Schließlich rammt Harry dem Mantid eine Spitzhacke in den Kopf; Kate trifft ein und setzt das Wesen mit einem Taser außer Gefecht.
Asta hat sich eine giftartige Wunde am Arm zugezogen und bricht zusammen. Während einer außerkörperlichen Erfahrung hört sie, wie D'Arcy ihr gesteht, welche Angst sie hat und wie sehr sie sie liebt. Harry entscheidet sich für eine riskante Transfusion – sie wird Asta entweder retten oder töten, während Nichtstun den sicheren Tod bedeutet. Asta erwacht und erinnert sich an alles, was während ihrer Bewusstlosigkeit geschah.
Zugleich zeichnen sich die Abschiede vor dem Finale ab: Harry sehnt sich danach, Patience zu verlassen und mit Heather zusammenzuleben, und Liv will nach ihrer Beinahe-Todeserfahrung nichts mehr mit Aliens zu tun haben – Mike stützt ihren Entschluss. Am Ende flüstert Asta „Sie sind hier" und läutet damit das Staffelfinale ein.
Das Serienfinale führt die zentrale Bedrohung noch einmal zusammen: Dr. Ethan Stone ist auf dem Weg nach Patience, um Harry zu erschießen. Doch bevor es dazu kommt, stürzt ein Raumschiff von Harrys Heimatplaneten direkt auf Ethans Wagen. Der Pilot nimmt Ethans Gestalt an, um jene Mission zu vollenden, die Harry einst aufgegeben hat – die Auslöschung der Menschheit.
Harry, der sich in seiner Zeit in Patience selbst grundlegend verändert hat, erkennt in dem Neuankömmling dieselbe Möglichkeit zur Wandlung, die er selbst durchlaufen hat. Statt ihn zu töten, entscheidet er sich dagegen und vertraut dem Jungen Max ein Kommunikationsgerät an, damit dieser künftig über die Erde wachen kann.
Für Harry selbst folgt der Abschied: Er wird an Bord des Schiffes gebeamt und verlässt die Erde. Ein letztes Mal winkt er Asta zu, ehe er zu einem fernen Planeten aufbricht, auf dem Heather und ihre gemeinsamen Nachkommen auf ihn warten – seine erste echte Familie.
Auch Asta findet ihren Abschluss. Sie beschließt, Patience zu verlassen und ihre Fähigkeiten als Krankenschwester in den Dienst humanitärer Arbeit zu stellen. Der Abschied von D’Arcy fällt emotional aus; zum Andenken steckt D’Arcy ihrer Freundin ein altes Armband zu.
Die übrigen Figuren erhalten ebenfalls ein rundes Ende: Mike bekommt das Angebot, einer geheimen Alien-Einheit beizutreten, willigt aber nur ein, wenn auch Liv mitmacht – gemeinsam bleiben die beiden in Patience und helfen fortan, die Erde zu schützen. Kate entscheidet sich, in ihren früheren Beruf als Anwältin zurückzukehren. So schließt die Serie ihre Handlungsfäden versöhnlich ab.
