- Franchise
Der Auftakt der finalen Staffel knüpft direkt an das Ende von Staffel 5 an: Im Schiff von Leviathan liegt Brainy im Sterben, bis Dreamer ihn rettet. Die überlebende Gamemnae greift die Superfriends an, doch mit der Anti-Leben-Gleichung und dem Zusammenspiel von Supergirl und Alex wird Leviathan endgültig besiegt.
In Lex Luthors Bunker überträgt Lillian Luthor die Energie von Leviathan auf ihren Sohn und verleiht ihm damit Superkräfte. Lex offenbart seinen Plan: Mithilfe der Obsidian-Technologie hat er die halbe Menschheit einer Gehirnwäsche unterzogen, damit sie ihn bedingungslos liebt; alle anderen will er per Satelliten auslöschen und sich letztlich zu einem neuen Anti-Monitor aufschwingen.
Die Superfriends durchschauen den Plan und teilen die Aufgaben auf: J'onn und M'gann zerstören mit einem Mars-Ritual die Satelliten, Lena macht mit Myriad die Gehirnwäsche rückgängig, und Supergirl bietet sich als Köder an, um Lex zur Festung der Einsamkeit zu locken. Dort hinterlässt sie zuvor ihr Vermächtnis. Lex trifft ein und beschießt sie mit Kryptonit; ein von Lena eingebautes Schutzprotokoll rettet die schwer getroffene Supergirl im letzten Moment.
Die eintreffenden Superfriends nehmen Lex schließlich seine Superkräfte. Doch bevor er gestoppt werden kann, findet Lex den Phantomzonen-Projektor und verbannt Supergirl in die Phantomzone – da das Gerät beschädigt ist, weiß niemand, wohin genau sie verschleppt wurde.
In den Nachwehen wird Lex verhaftet, und die Welt erkennt endlich seine wahre Natur. Lena löscht mit Myriad das Wissen um Karas Identität aus den Köpfen von Lex und Lillian. J'onn nimmt Alex als vollwertiges Mitglied ins Team auf und verleiht ihr den Heldennamen Sentinel; gemeinsam wollen sie die Stadt schützen, bis sie Kara zurückholen können. Die Folge endet mit Kara, die bewusstlos in der Phantomzone liegt, umringt von bedrohlichen Phantomen.
Lex Luthor steht wegen Verbrechen gegen die Menschlichkeit vor Gericht. Obwohl seine Mutter Lillian ihn zu einem Schuldeingeständnis drängen will, lehnt Lex ab: Er verteidigt sich selbst und will die „Wahrheit“ ans Licht bringen. Zugleich fangen die Superfriends den Transilvanen Silas – der die Phantomzone einst auf der Suche nach seinem Ehemann durchquerte – beim Überfall auf eine Blutbank der Luthor Foundation und verlangen von ihm ein Portal, um Supergirl zu befreien.
In der Phantomzone wird Kara von Phantomen bedrängt, die sich von ihrer Hoffnung nähren. Gerettet wird sie ausgerechnet von ihrem Vater Zor-El, der dem Untergang Kryptons entkam, indem er sich selbst in die Zone schickte. So sehr Kara die Wiedersehensfreude teilt, will sie doch entkommen – bei jedem Versuch greifen die Phantome erneut an.
Im Prozess diskreditiert Lex die Hauptzeugin Eve Teschmacher als verschmähte Geliebte, woraufhin ihre Aussage verworfen und die Mordanklage fallen gelassen wird. Lillian verkauft Lena ihre Firmenanteile und überredet sie, gegen Lex auszusagen; doch selbst als Lena ihn provoziert, bleibt er kühl bei seiner Selbstdarstellung. Parallel öffnet Silas das Portal – doch die Anti-Monitor-Krise hat die Phantomzone in zahllose Taschendimensionen zersplittert, was die Suche nach Kara weit schwerer macht. Phantome dringen herein und greifen die Helden an, werden aber zurückgedrängt; Alex erleidet danach einen emotionalen Zusammenbruch.
Die Jury spricht Lex frei. Triumphierend verlangt er, dass nun Lena für die ihm zur Last gelegten Verbrechen angeklagt wird. In der Phantomzone überredet Kara ihren Vater, ihr zu helfen; als sie Phantome durch einen Riss verschwinden sehen, beschließen die beiden, ein Phantom zu fangen – denn nur Phantome können solche Risse passieren. Andrea und Lena erkennen derweil, dass Lex ihr gemeinsamer Feind ist.
Ein aus Silas entkommenes Prime Phantom hat den Mann und seine Mitbewohner attackiert, woraufhin J'onn J'onzz und M'gann M'orzz gerufen werden. Das Wesen fällt weitere Menschen an und raubt ihnen die Seele.
In der Phantomzone bricht sich Kara bei der harten Landung ein Bein, nachdem sie und Zor-El auf einem Phantom durch ein Portal geritten sind. Banditen entführen Zor-El, um ihn einer gefürchteten Bestie zu opfern; Kara entgeht der Gefangennahme nur, weil die entmachtete fünfdimensionale Prinzessin Nyxlygsptlnz die Räuber täuscht.
Nachdem Kara und Nyxly Vertrauen gefasst haben, gewinnt Nyxly ihre Magie zurück und heilt Karas Bein. Gemeinsam befreien sie Zor-El, der verrät, dass Alura Zor-El die Phantomzone erschaffen hat und es deshalb einen verborgenen Fluchtweg geben muss.
In National City übernimmt Lena die Leitung von Luthor Corp, sperrt Lex aus dem System und spendet sein Vermögen an ein Kinderkrankenhaus. Lex lässt es von Otis Graves zerstören und schiebt Lena die Schuld zu. Voller Wut wünscht Lena ihm den Tod und muss Brainy von einem realen Mordplan abbringen.
Alex weint beim Ansehen von Karas Videobotschaft; als sich Silas in ein Phantom verwandelt, wird ihre posttraumatische Belastung ausgelöst. M'gann jagt gegen J'onns Anweisung ein Phantom und wird infiziert. Weil J'onn ein Stück ihrer Seele in sich trägt, geben die Superfriends es zurück und verwandeln M'gann zurück. Alex bittet Kelly, dauerhaft bei ihr einzuziehen, und Lena beendet ihren toxischen Machtkampf, indem sie Lex das Unternehmen überlässt.
In der Phantomzone stoßen Kara, Zor-El und Nyxly auf den „Anker“ – jenen Ausgang, der sie nach Hause bringen könnte, der aber beschädigt ist. Als Zor-El verletzt wird, behauptet Nyxly, den angeblichen Angreifer verscheucht zu haben; die Gruppe beschließt, ihn zurückzulassen und einen anderen Ausweg zu suchen.
Auf der Erde hat M’gann eine Vision von Prime Phantoms Versteck und glaubt, noch mit ihm verbunden zu sein und so Kara aufspüren zu können. Lena baut eine „Prototrap“, die Phantom-Nachkommen einfängt – gegen den übermächtigen Prime Phantom reicht sie zunächst jedoch nicht aus.
Lena repliziert mithilfe von Q-Wellen und einer Aufnahme Karas die Fähigkeiten M’ganns, um Kara zu orten; Alex nimmt ihr das Gerät jedoch ab, um damit stattdessen Primes Versteck zu finden. Lena ist mit dem Vorgehen der Super Friends nicht einverstanden und zweifelt, ob sie wirklich Teil des Teams sein will.
Kara findet den Ausgang und aktiviert ihn – da enthüllt Nyxly, dass sie selbst Zor-El angegriffen und Kara nur benutzt hat, um aus der Zone zu entkommen. Um Nyxly von der Erde fernzuhalten, zerstört Kara den Ausgang; der Raum sprengt sich mit Nyxly darin, während Kara im letzten Moment entkommt.
Die Super Friends finden Primes Versteck in der Kanalisation, wo die Phantome J’onns und Brainys Seelen rauben. Alex befreit die Chrysalis mit allen gefangenen Seelen, und das Team fängt Prime schließlich mit der Prototrap. Nia erkennt aus ihren wiederkehrenden Träumen, dass sie in die Vergangenheit reisen müssen, um Karas DNA aus ihrer Highschool-Zeit zu gewinnen – aus einer Phase, in der sie ihre Kräfte verloren hatte.
Um Kara aus der Phantomzone zu retten, brauchen die Super Friends eine Probe ihrer kryptonischen DNA – aus einem Moment, in dem Kara verwundbar war. Nia und Brainy reisen dafür ins Jahr 2009 nach Midvale zurück, in die Zeit eines Meteoritenschauers, bei dem die junge Kara einen kryptonithaltigen Meteor zerschlug. Sie sollen die Zeitlinie unbedingt unangetastet lassen – in dieser Version lebt Karas Freund Kenny Li noch.
Bei der Ankunft zerschellt ihr Schiff auf dem Baseballfeld der Highschool und wird von der jungen Kara, ihrer aus dem College heimgekehrten Schwester Alex und Kenny entdeckt. Nia und Brainy geben sich als „telepathische Außerirdische vom Planeten Psycon“ aus (als Brenda und Brandon). Kara besteht darauf zu helfen, das Schiff zu verbergen und zu reparieren; Nia zieht bei den Danvers ein, Brainy bei Kenny. Zugleich trifft die junge Reporterin Cat Grant in Midvale ein, überzeugt, ein „Superwesen“ stecke hinter den Wundern der Kleinstadt.
Während Brainy und Kenny an der Schule einen 3D-Drucker für die Reparatur bauen, ringt Nia damit, in einer Zeit zu sein, in der ihre verstorbene Mutter noch lebt, und hat wiederkehrende Träume von einer entkommenen purpurnen Raubkatze. Kara wiederum schiebt es hinaus, Kenny zu gestehen, dass sie für das Studium nach National City gehen will. Kara und Nia beschaffen schließlich das benötigte Mineral aus dem Labor.
Im All haben zwei Außerirdische Kara als Kryptonierin geortet und wollen sie fangen. Mit einem fahrerlosen Lastwagen versuchen sie, Kara zum Einsatz ihrer Kräfte zu zwingen; Kara und Nia bringen den Wagen zum Stehen und retten einen Schulbus, sodass den Aliens der Zugriff misslingt – doch Cat wird Zeugin und fotografiert sogar den Schatten eines Raumschiffs.
Brainy identifiziert über die DEO-Datenbank den Alien Naxim Tork, der eigentlich Tage später gefasst worden wäre. Weil ihre Anwesenheit die Zeitlinie verändert hat, bleibt Tork nun auf freiem Fuß. Als Brainy und Nia sein Schiff aufspüren, erwartet er sie bereits – und nimmt die beiden gefangen.
Direkt im Anschluss an die Vorepisode sind Nia und Brainy noch immer von den Aliens gefangen. Kara hört ihre Hilferufe und eilt herbei; im Getümmel befreien sich die beiden und schalten die Aliens aus. Doch die junge Cat Grant hat alles per Drohne beobachtet und aufgezeichnet. Brainy schickt die Aliens auf Kurs nach Uruguay, um die Raumzeit zurückzusetzen, während Nia erneut von einem Käfig und einer Raubkatze träumt.
Auf der Suche nach ihrer Story gräbt Cat die verborgenen Schiffe aus und befreit dabei versehentlich die Aliens, die sie prompt gefangen nehmen. Unterdessen fährt Alex Kara zum Abschlussball, versöhnt sich im Auto mit ihr und ermutigt sie, für einen Abend keine Maske zu tragen. Danach will Alex den Meteoritenschauer fotografieren.
Als der Meteoritenschauer einsetzt, will Kara einen Brocken aufhalten — doch der besteht aus Kryptonit, und geschwächt stürzt sie in die Turnhalle. Die Aliens fordern über eine Botschaft, der Kryptonier solle sich zeigen; um Kara zu schützen, gibt sich Kenny als Kryptonier aus und wird entführt. Als die Aliens merken, dass er ein Mensch ist, benutzen sie ihn als Köder, und Naxim Tork stellt ein Ultimatum.
Nia und Brainy setzen Kara vorübergehend außer Gefecht und machen sich auf, Kenny zu befreien. Alex entfernt die Kryptonit-Splitter aus Karas Hand und verhilft ihr zu Sonnenlicht, sodass Kara sich erholt. Per luzidem Träumen erkennt Nia, dass die Raubkatze für Cat steht, und entziffert die Buchstaben P. W. Beim Befreiungsversuch kommen jedoch alle gefangenen Aliens frei, Cat entkommt, und die eintreffende Polizei sieht Kara mit ihren Kräften — die Zeitlinie ist verändert und lässt sich zunächst nicht rückgängig machen.
Mit dem Zeitschiff reisen Nia und Brainy einige Stunden zurück, um Cat aufzuhalten; Kara hat sich als blinde Passagierin an Bord geschlichen. Nia schießt Cats Drohne ab und hält Cat eine Mutrede, die sie zur Visionärin macht und dazu bringt, sich fortan Cat statt CJ zu nennen — damit setzt sich die Zeitlinie zurück. Inspiriert kündigt Cat beim Daily Planet und entwirft ihr Unternehmen CatCo, dessen Logo von der Raubkatze aus Nias Traum inspiriert ist; Naxims Schiff sendet ein Kapitulationssignal. Beim erneuten Meteoritenschauer wird Kara wieder von Kryptonit geschwächt und spricht mit Kenny über ihre Zukunft — sie will an die National City University gehen. Brainy und Nia sichern schließlich den Stein mit Karas Blut und kehren nach Hause zurück.
Auf der Flucht mit ihrem Vater Zor-El erlebt Kara in der Phantomzone eine Angstvision vom Tod ihrer Freunde und verliert den Mut. Zwei Stunden zuvor kehren Brainy und Nia mit einer Probe von Karas DNA zurück; J'onn verwandelt den Tower in ein Raumschiff, und das Team bricht in die Phantomzone auf, während M'gann National City verteidigt. Kelly bringt allen bei, sich mit Erdungstechniken gegen die Angstvisionen der Phantome zu wehren.
Als der gefangene Prime-Phantom durch Turbulenzen kurzzeitig ausbricht, wird jedes Teammitglied mit seiner eigenen Angst konfrontiert. Alex sieht sich von einem Phantom infiziert und opfert sich in ihrer Vision, indem sie sich aus dem Schiff schleudern lässt, um die Phantome vom Team wegzulocken.
Lena begegnet einem Kelpie – einem mythischen Wesen aus dem Märchenbuch ihrer Mutter, das die Crew ertränkt und sie an den Tod ihrer Mutter erinnert; sie überwindet die Vision, indem sie sich an der Realität festhält. Kelly sieht ihre besessenen Freunde, die an ihrer Stärke zweifeln, und Nia erlebt, wie Brainy aus dem Schiff gesogen wird, weil sie ihren Traum nicht rechtzeitig zu deuten vermag.
J'onn und Brainy sind aufgrund ihrer außerirdischen Natur gegen die Angstattacken gefeit und zwingen den Prime-Phantom zurück in seine Zelle, was die Visionen beendet. Zor-El gibt Kara neuen Mut, und als weitere Phantome heranrücken, zündet Lena ihre Sonnenbombe, die Supergirl und Zor-El mit Kraft erfüllt. Das Team holt beide an Bord und rettet sie zurück nach National City – doch Nyxly klammert sich unbemerkt als blinder Passagier an den davonfliegenden Tower.
Frisch aus der Phantomzone zurückgekehrt, muss sich Kara unter Sonnenlampen erholen und wird von Albträumen über ihre Zeit dort geplagt. Brainy schmuggelt eine „Welcome Back, Kara“-Torte in den Tower, um ihre Rettung mit einer Überraschungsparty zu feiern. Beim Wiedersehen erfährt das Team, dass Argo City und Karas Mutter Alura nach der Krise noch existieren; ihr Vater Zor-El beschließt, zunächst eine Weile auf der Erde zu bleiben.
Bei CatCo wird Zor-El als „Onkel Archie“ ausgegeben. Der Sender ist auf Platz acht abgerutscht, und Andrea setzt der Redaktion ein Ultimatum: zurück an die Spitze binnen eines Monats, sonst drohen Kündigungen. Ausgerechnet Kara soll eine Exklusiv-Story über die jüngsten Phantomattacken liefern, was sie sichtlich belastet. Nebenbei erfährt sie, dass William inzwischen jemand anderen datet.
Ein abstürzender Satellit wird zum Anlass für einen Vater-Tochter-Einsatz: Zor-El erprobt seine neuen, von der Erdsonne verliehenen Kräfte, während Kara ihm einen Schnellkurs gibt. Dabei entdecken sie eine riesige, mit giftigen Chemikalien verseuchte Müllinsel aus den Überresten der alten DEO. Zor-El erkennt eine Parallele zum Untergang Kryptons, dessen sterbende Ozeane den Planeten zerstörten, und fürchtet dasselbe Schicksal für die Erde.
In der Festung der Einsamkeit rüsten Kara und Zor-El den Roboter Kelex zu „Oscar“ um, der Müll schrumpfen und in Energie umwandeln soll. Trotz J'onns Bedenken wird Oscar losgeschickt. Zunächst funktioniert alles, doch dann nimmt Oscar immer mehr Masse auf, absorbiert einen außerirdischen Parasiten und wird zu einem gigantischen Müllmonster, dessen Kern zu überhitzen droht.
Im Kampf reißt Karas Anzug, sie erleidet durch Kryptonit-Reste einen weiteren PTBS-Flashback, ehe Brainy einen Virus einschleust und das Monster lahmlegt; Kara schleudert die Trümmer in die Sonne. Unterdessen bricht Andrea als Acrata in Lex' Anwesen ein und stößt auf Akten über die Super Friends, die sie fortan ins Visier nimmt. Zum Abschluss reist Zor-El nach Argo City zu Alura, Lena begibt sich zu ihrem Geburtsort, um ihre leibliche Mutter zu verstehen, und Kara öffnet sich Alex über ihre Zeit in der Phantomzone. Nia erwacht schließlich aus einem Traum mit dem Namen „Nyxly“.
Kelly, nun als Sozialarbeiterin tätig, betreut Joey, einen außerirdischen Jungen mit EMP-Kräften, der in einem Heim mit kraftdämpfenden Manschetten lebt. Joey sorgt sich um seinen inhaftierten Bruder Orlando. Kelly bittet Kara um Hilfe bei den Nachforschungen.
Im Van-Kull-Gefängnis stoßen Kelly und Kara auf einen Missbrauch des „Zweite-Chance“-Arbeitsprogramms: Außerirdische Häftlinge werden gezwungen, für die Intergang um Bruno Mannheim Teile für eine schmutzige Bombe zu stehlen; der Gefängnisdirektor ist bestochen.
Supergirl und J'onn greifen ein und überzeugen Orlando und die anderen, sich zu ergeben; in einem CatCo-Interview setzt sich Supergirl für die Häftlinge ein. Kelly kopiert heimlich Überwachungsvideos und überführt so die missbräuchliche Heimleiterin. Orlando wird begnadigt und mit Joey vereint, und Kelly übernimmt Jimmys Rolle als Guardian.
Parallel versucht Nia in einem Traum vergeblich, ihre verstorbene Mutter zu erreichen, während eine Eule sie aufhält. Nyxly, die in Nias Träumen gefangen ist, bietet ihr einen Pakt an: Verhilft Nia ihr zur Freiheit, bringt Nyxly Nias Mutter für einen Tag zurück. Am Ende willigt Nia ein.
Kara Danvers und Supergirl setzen sich für bezahlbaren Wohnraum ein: Ein Gebäude, das für Sozialwohnungen vorgesehen war, soll plötzlich an einen Großkonzern verkauft werden. Ausgangspunkt ist Orlando Davis, der nach seiner Haft sein Anrecht auf eine Wohnung verloren hat. Während Kara das Thema journalistisch angeht, nutzt Supergirl ihre öffentliche Bekanntheit, um den Stadtrat von National City zu bearbeiten.
Der Weg dorthin ist steinig: Viele halten den Verkauf an den Konzern für die bessere Lösung, weil er Jobs verspricht – tatsächlich droht Verdrängung durch Gentrifizierung. Erst als Supergirl ihre Plattform nutzt, um anderen Stimmen Gehör zu verschaffen, und mit ehrlicher Überzeugung statt inszenierter Rührung auftritt, gewinnt sie die Wählerschaft der zuständigen Ratspolitikerin. Der Erfolg ist jedoch von kurzer Dauer.
Nia Nal ringt derweil mit der Trauer um ihre Mutter. Um ihre Träume deuten zu lernen, lässt sie sich auf einen Handel mit Nyxly ein: Sie befreit die Imp-Prinzessin aus der Traumwelt und erhält dafür 24 Stunden mit ihrer verstorbenen Mutter Isabel. Diese führt Nia auf indirekte Weise zu der Erkenntnis, dass ihre Schuldgefühle in ihrer Schwester Maeve wurzeln – Nia glaubt, deren Vermächtnis gestohlen zu haben – und mahnt sie, ihre naltorianischen Kräfte endlich anzunehmen.
Kelly Olsen übernimmt nach dem Weggang ihres Bruders James das Erbe des Guardian und trainiert mit Alex. Zwischen all den außergewöhnlichen Super Friends fühlt sie sich unzulänglich, doch Kara bestärkt sie in ihrem Platz im Team.
Nyxly nutzt den Handel, um wieder an Macht zu gelangen: Mit Hilfe von Mitch, einem blauen Außerirdischen aus früheren Rückblenden, und Supergirls Hitzeblick stellt sie ihre Kräfte wieder her. Zum Ende schlägt sie zu, sperrt Supergirl in eine eisige Substanz ein und bedroht die für Orlando und seinen Bruder Joey vorgesehenen Sozialwohnungen.
In ihrer Not ruft Supergirl schließlich nach Mr. Mxyzptlk – ein Imp gegen den anderen. Ob dieser Verbündete Rettung oder neues Chaos bringt, bleibt offen.
Um sich gegen Nyxlys Angriffe zu verteidigen, beschwört Supergirl Mister Mxyzptlk herauf. Dabei zeigt sich, dass Mxy der letzte Nachkomme Jyrrds ist und damit selbst zu Nyxlys Ziel wird. Nyxly verfolgt weiter ihren Plan, mehrere Totems zu sammeln, um den AllStone zu erschaffen und mächtig zu werden.
Im Tower erklärt Mxy dem Team Nyxlys Vorgeschichte in Form eines Liedes: Als Tochter eines grausamen Lords schmiedete Nyxly gemeinsam mit ihrem Bruder ein Komplott gegen den Vater, doch beide wurden ertappt. In der von Männern bestimmten Gesellschaft wurde Nyxly verbannt, während ihr Bruder erhöht wurde. Aus diesem erlittenen Unrecht speist sich ihr Wunsch nach Rache.
Das Team versucht, Nyxly mit einem Trick zu überlisten: Mxy soll sich selbst klonen, um sie zu täuschen. Der Plan scheitert, als ein Orb den Image Inducer stört. Daraufhin übergibt sich Mxy freiwillig, um seine Freunde zu schützen, und wird von Nyxly gefangen genommen.
Ein zweiter Handlungsstrang folgt Nia, die mit ihrer Schuld ringt, weil sie es war, die Nyxly aus der Traumwelt befreit hat. Schließlich gesteht sie Kara die Wahrheit; diese reagiert verständnisvoll und macht deutlich, dass Fehler menschlich sind.
Weit entfernt reist Lena in den Heimatort ihrer Mutter, wo sie auf eine ablehnende Bevölkerung trifft. Über die Jugendfreundin ihrer Mutter, Florence, erfährt sie, dass ihre Mutter Elizabeth einem Hexenzirkel angehörte und dass die Frauen einst versehentlich einen gewalttätigen Mann töteten. Lena erfährt zudem, dass sie die Kräfte ihrer Mutter geerbt hat.
Die Handlung setzt 24 Stunden vor Nyxlys aktuellem Schachzug an: Beim Einsturz des Ormfell-Gebäudes rettet Kelly Olsen gemeinsam mit Orlando den Jungen Joey aus den Trümmern. Das überlastete Krankenhaus kümmert sich kaum um die mittellosen Opfer, und die Super Friends sind mit der Jagd auf Nyxly beschäftigt. Councilwoman Rankin erzwingt sich ein experimentelles Medikament, beginnt blau zu leuchten und erhält die Fähigkeit, Dinge zu materialisieren.
Von James geschickt, steht John Diggle vor Kellys Tür und hilft ihr, Rankins Kräfte zu untersuchen. Die beiden entdecken, dass eine fünfdimensionale Energie aus den Ormfell-Trümmern die Menschen krank macht — dieselbe Energie, die die Super Friends zum Aufspüren Nyxlys nutzen wollen. Rankin missbraucht ihre neuen Kräfte, doch jeder Einsatz schwächt die anderen Opfer weiter.
Als Rankins Leibwächter Orlando bedroht, tritt Kelly erstmals als Guardian auf und entreißt Rankin im Kampf eine Haarsträhne. Im Tower stellt Kelly die Super Friends zur Rede: Sie seien so auf Nyxly fixiert, dass sie die Nöte der Benachteiligten übersehen. Brainy verbessert Kellys Anzug und findet mithilfe der Haarsträhne einen Weg, Rankin zu stoppen.
Im neuen Guardian-Anzug stellt sich Kelly der Councilwoman, die die ganze Stadt zerstören will. Während die Super Friends die Nachbarschaft schützen, aktiviert Guardian auf dem Dach ein Gerät, das Rankins gestohlene fünfdimensionale Energie zurückführt; die Menschen werden gerettet und Rankin verhaftet. Kelly wird als Heldin des Volkes Teil der Super Friends, und Diggle bricht nach Metropolis auf.
Supergirl und ihr Team erforschen die Symbole der magischen Totems, während auch Nyxly nach den Relikten jagt. Das erste – das Totem des Mutes – wird in einem Museum vermutet. Als Supergirl und Nyxly dort aufeinandertreffen, entbrennt ein Kampf, in dessen Verlauf das Totem in zwei Hälften zerbricht; jede Seite sichert sich ein Bruchstück. Die freigesetzte Mut-Magie beginnt, die Menschen ringsum zu beeinflussen und Chaos auszulösen.
Lena kehrt in die Stadt zurück und ringt weiterhin mit ihrer neu erwachten magischen Gabe. Gemeinsam mit Kara reist sie zur Festung der Einsamkeit, wo eine kryptonische Hexe namens Vita die Regeln der Totems erklärt: Die Objekte sind als Artefakte getarnt und müssen erst aktiviert werden. Wer ein Totem beherrschen will, muss beide Hälften vereinen – und um die eigene Hälfte zu aktivieren, muss Kara allein eine Mutprobe bestehen, bevor Nyxly es tut.
In ihrer Prüfung durchlebt Kara noch einmal die Nacht, in der sie zu Supergirl wurde und ihre Schwester Alex rettete. Sie stellt sich ihrer Angst und nimmt sie an. Nyxlys Prüfung konfrontiert sie mit dem Moment, in dem ihr Vater sie und ihren Bruder beim Planen eines Umsturzes ertappte – und allein Nyxly bestrafte.
Während Kara sich ihrer Erinnerung ehrlich stellt, versucht Nyxly, die Vergangenheit umzuschreiben: In der Vision tötet sie ihren Vater – und scheitert damit an der Mutprobe. Kara besteht ihre Prüfung und erlangt so die Kontrolle über ihre Hälfte des Totems. Parallel sucht Lena einen Weg, mit ihren neuen Kräften umzugehen.
Die Jagd nach den sieben Totems geht weiter: Nyxly erlangt das Totem der Menschlichkeit und entzieht damit rund zweihundert Menschen in National City ihr Mitgefühl, sodass die Betroffenen enthemmt aufeinander losgehen.
Der Haken dabei: Nyxly nimmt das entzogene Mitgefühl selbst in sich auf und wird dadurch immer mitfühlender – so sehr, dass die Imp-Prinzessin plötzlich keinem Menschen mehr etwas antun kann. Supergirl durchschaut diese Verbindung.
Die Super Friends lassen Lena mithilfe von Magie aus dem Zauberbuch ihrer Mutter die Energie des Totems aufspüren. Lenas Zauber schlägt jedoch fehl und verstärkt die Gewalt in der Stadt – verschafft Nyxly aber genau in dem Moment einen weiteren Schub Menschlichkeit, als sie einen Wachmann töten will, um an das Hoffnungs-Totem zu gelangen.
Kara nutzt diese Schwäche aus: Von der Flut fremder Gefühle überwältigt, kehrt Nyxly nach National City zurück, gibt den Menschen ihr Mitgefühl zurück und übergibt das Totem der Menschlichkeit. Damit gleichen die Super Friends den Stand aus, während Nyxly weiterhin das Totem des Mutes besitzt.
In den Nebenhandlungen kommt der Reporter William in den Tower, um über die Super Friends zu schreiben; er will Nyxly öffentlich machen, was Kara aus Sorge vor einer Panik ablehnt. Lena lernt derweil, ihrer Magie mit Intuition statt reiner Berechnung zu begegnen. Und nachdem Esmes Pflegeeltern das Mädchen wegen ihres Flammenatems abgeben, nehmen Alex und Kelly Esme bei sich auf.
Alex und Kelly werden durch die Adoption der jungen Esme endlich Mütter, und die Super Friends feiern das Mädchen. Doch Esme, die die Kräfte umstehender Aliens spontan kopiert, phast versehentlich durch die Wand und macht sich schwere Vorwürfe – geprägt von früheren Pflegestellen, an denen sie sich für ihre unkontrollierten Fähigkeiten schuldig fühlte.
Mit einem von ihrem Assistenten Mitch gebauten Mut-Totem-Armband gewinnt Nyxly einen Teil ihrer Kräfte zurück und will nun das Hoffnungs-Totem holen, an dem sie einst als von Menschlichkeit erfüllte Imp gescheitert war. Beim Einbruch in den Haager Friedenspalast liefert sie sich einen Kampf mit Supergirl und dem Martian Manhunter und entkommt; Kara beginnt die Prüfung und erfährt, dass sie Hoffnung entfachen muss, die heller und länger strahlt als die Sonne.
Nyxlys Kräfte säen magische Furcht unter den Diplomaten von Corto Maltese und Kaznia, die einen atomaren Konflikt anzetteln. J'onn bleibt zur Deeskalation zurück, während Kara Lenas Rat sucht. Esme durchschaut, dass Kara Supergirl ist, überfordert beim Üben ihre Kräfte und bricht gegenüber Alex aus.
Nyxly entführt William aus dem CatCo-Newsroom als Druckmittel und fordert das Hoffnungs- und das Menschlichkeits-Totem. Um Esme zu beruhigen, überzeugen Alex und Kelly sie mithilfe eines Wahrheitssucher-Aliens von ihrer Aufrichtigkeit und dem Versprechen, sie niemals zu verlassen.
Als Corto Maltese und Kaznia ihre Atomraketen abfeuern, fangen Supergirl, Brainiac und der Martian Manhunter sie ab – das gibt Kara die nötige Hoffnung, um die Prüfung zu bestehen. Sie lockt Nyxly dazu, das Hoffnungs-Totem zu greifen, das ihr die Hand verbrennt, befreit William und holt Hoffnungs- wie Mut-Totem zurück. Damit der All-Stein nie vollendet wird, wirft Supergirl das Hoffnungs-Totem in die Sonne. Zum Schluss erhält die verzweifelte Nyxly von einem geheimen Verehrer einen Lex-artigen Rüstungsanzug.
Auf Rat ihrer Anzug-K.I. dringt Nyxly in ein Labor des National City Dream Institute ein, um über die Traumebene das Traum-Totem zu erlangen. Dabei wird ein Albtraum-Monster freigesetzt. Die Super Friends riegeln die Kreatur mit einer Kraftfeldkuppel ab, in der jedoch zahlreiche Menschen eingeschlossen bleiben.
Nia folgt ihrer Traumvision zu einer Universität und ins Büro von Dr. M. Revée, die sich als ihre Schwester Maeve entpuppt. Gemeinsam gelangen sie in die Traumebene, doch als Maeve versucht, das Traum-Totem an sich zu nehmen, befindet das Orakel sie für unwürdig. Nyxly schnappt sich das Totem.
Parallel will Kara als Journalistin die Spannungen zwischen Kaznia und Corto Maltese entschärfen, verpasst aber wegen der Kuppel und des Monsters ihre Interviews mit einer kaznischen Unterhändlerin und den Staatsführern. Sie überlässt die Gespräche William, kündigt bei Catco und entschuldigt sich öffentlich als Supergirl – ein Wendepunkt in ihrem Ringen zwischen dem Leben als Kara und als Supergirl.
Obwohl Nia Maeves Taten für unverzeihlich hält, gewährt sie ihrer Schwester eine zweite Chance. Zum Abschluss setzt Nyxly das Traum-Totem in ihren Gauntlet ein – woraufhin Lex Luthor erscheint.
Lex Luthor kehrt zu Nyxly zurück und gesteht, sich in der Zukunft in sie verliebt zu haben; er warnt sie, dass sie sterben werde, und bietet an, ihr dieses Schicksal zu ersparen, wenn sie zusammenarbeiten. Die Imp-Prinzessin weist ihn jedoch brüsk ab – von Männern, die Frauen in die Phantomzone schicken, hält sie nichts.
Um Nyxly zu stellen, erschaffen die Super Friends mit Lenas Magie ein täuschendes Liebestotem, das die Schurkin in eine vorbereitete Falle locken soll. Der Plan geht zunächst auf, doch Lex greift mit Energiestößen und Kryptonit ein und verhilft Nyxly zur Flucht. Kara hat unterdessen ihren Posten bei CatCo aufgegeben, um sich ganz auf Supergirl zu konzentrieren; Lena fürchtet, wie einst ihre Mutter die Kontrolle über ihre Kräfte zu verlieren.
Um die wahre Macht der Totems freizusetzen, stellt sich J'onn der Prüfung des Mut-Totems und besteht sie. Das eigentliche Liebestotem taucht in einer Kirche auf, wo es zum Kampf mit Nyxly kommt; sie versetzt Supergirl mithilfe des Traum-Totems in Albträume von den Phantomen. Das Liebestotem, das von Liebe angezogen und von Hass abgestoßen wird, entzieht sich dabei immer wieder.
Alex will Kelly an einem Jahrestag in Al's Bar einen Heiratsantrag machen, findet das Lokal aber ausgebucht – Kelly hatte es mit derselben Absicht reserviert. Als Alex nach dem Ring greift, hat dieser sich in das Liebestotem verwandelt. Ein erneuter Kampf entbrennt, doch die durch die Totems verstärkten Helden schlagen Nyxly und Lex in die Flucht.
Lex opfert schließlich seine Mission, um Nyxly zu retten, und gewinnt so ihr Bündnis – auch wenn sie klarstellt, dass es rein geschäftlich bleibe. Alex gelingt der Antrag im Kreis der Freunde, und Kelly sagt Ja. Brainy bleibt von Lex' verändertem Verhalten beunruhigt und will in die Zukunft reisen. Zum Schluss enthüllt Lex, dass sich das zerstörte Liebestotem wie zuvor das Hoffnungstotem neu verkörpert – diesmal in dem Mädchen Esme.
Supergirl verdoppelt ihre Patrouillen, um National City vor Lex und Nyxly zu schützen. William stellt Andrea zur Rede, weil sie Lex' geleakte Liebesgedichte an Nyxly unter seinem Namen veröffentlicht hat, und wirft ihr vor, die beiden Schurken zu harmlosen Witzfiguren zu machen. Brainiac erhält über sein Schiff Kontakt zur Legion und eröffnet den Superfriends, dass Lex und Nyxly in der Zukunft mit dem All Stone über das Universum herrschen und Nyxly dabei im Kampf gegen die Legion getötet wird.
Nyxly spürt das Wahrheits-Totem auf und durchläuft dessen Prüfung: Sie bekennt, Gerechtigkeit an all jenen zu wollen, die ihr wehgetan haben, fürchtet die Anteile in sich, die ihrem Vater gleichen, und gesteht schließlich, nicht allein sein zu wollen und sich jemanden zu wünschen, dem sie vertrauen kann. Sie besteht die Prüfung, doch Supergirl, Martian Manhunter, Brainiac und Dreamer greifen ein und können ihr das Traum-Totem entreißen, bevor die Schurken durch ein Portal entkommen.
Brainiac erfährt, dass er in das 31. Jahrhundert zurückkehren und mit dem Big Brain verschmelzen muss – ein Vorgang, der ihn auslöschen wird –, sonst stirbt sein Volk aus. Nia kann nicht mit ihm gehen, weil die Geschichte sie in der Gegenwart braucht. Unterdessen zeigt sich auf Esmes Nacken ein Liebes-Symbol; die Superfriends vermuten zunächst, sie habe die Tätowier-Kräfte eines neuen außerirdischen Mitschülers nachgeahmt.
Als Lena Nyxlys Schiff im Orbit ortet, stellen sich Supergirl und Martian Manhunter dem in Lexosuits gerüsteten Duo. Lex zerstört mit Nanotechnik aus dem 31. Jahrhundert Supergirls Kryptosuit, doch sie entreißt Nyxly das Wahrheits-Totem und löst die Selbstzerstörung des Schiffes aus. Lex und Nyxly können per Portal fliehen. Am Ende des Tages glauben die Superfriends, mit fünf gesicherten Totems und dem zerstörten Schiff einen guten Tag gehabt zu haben.
Während die Freunde Alex' und Kellys Verlobung feiern, dringen Lex und Nyxly in den Tower ein. William hält sie mit einem heimlich mitschneidenden Handy hin, doch Nyxly findet die versteckte Esme – die inzwischen das wiedererstandene Liebes-Totem in sich trägt – und lockt sie fort. Lex erschießt William aus Rache für den geleakten Journaleintrag; der Sterbende schickt Andrea noch die Aufnahme. Als Supergirl und die anderen zurückeilen, finden sie William tot und Esme verschwunden – es ist der erste Tod einer Hauptfigur der Serie.
Die vorletzte Folge beginnt mit einem Schock: Die Super-Freunde stehen vor Williams Leiche und sehen eine Botschaft von Lex, der verspricht, der kleinen Esme nichts zu tun, wenn sie ihm die fünf übrigen Totems und das Schicksals-Totem an eine Brücke bringen. Esme ist inzwischen selbst zum Wirt des Liebes-Totems geworden.
Kara schwört, Esme zurückzuholen; J'onn schlägt vor, dass Nia den Ort des Schicksals-Totems erträumt. Bei Lex und Nyxly verliert das Liebes-Totem in Esme bereits Blütenblätter – ist es leer, sucht es einen neuen Wirt. Lex will es aus dem Kind herausschneiden, doch Nyxly weigert sich, Esme zu verletzen, und baut stattdessen durch Malen und Reden Vertrauen auf, damit sich das Gauntlet offenbart.
Lillian taucht auf, kann nicht fassen, dass Lex eine Außerirdische liebt, und verlangt, dass er sich zwischen seiner Familie und Nyxly entscheidet. Nia und Brainy betreten gemeinsam die Traumwelt und finden das Schicksals-Totem in einer Kirche in Prag.
Kara holt das Totem und erlebt eine Vision ihrer Zukunft, in der Lex und Nyxly herrschen. Alex will es zur Rettung Esmes einsetzen; die Schwestern streiten über den richtigen Weg – Alex droht, ihr nie zu verzeihen, sollte Karas Plan scheitern. Nyxly, die Esme Lex entrissen hat, gibt das Kind im Tausch gegen die Totems zurück.
Kara lädt sich mit der Energie der Sonne auf, um Lex und Nyxly zu stoppen, richtet damit aber nur mehr Schaden an. Lena verwandelt die beiden mit einem Zauber in Außerirdische – doch der Zauber trifft auch Lillian. Erschöpft vom Kampf erkennt Kara, dass sie einen neuen Plan braucht.
Das Serienfinale beginnt an Lillians Sterbebett: Sie entschuldigt sich bei Lena und gesteht, dass sie um deren magische Kräfte wusste und sie unterdrückte, um aus ihr eine echte Luthor zu machen. In einem seltenen Moment der Selbstlosigkeit rät sie Lena, ihre Magie anzunehmen und sich von der Familie Luthor zu lösen.
Kara will die Menschen dazu bringen, ihre eigenen Helden zu sein. Brainy überträgt mit der Legions-Krone ihre Botschaft, Lena senkt mit einem Zauber die Abwehr der Zuhörer. Kara ruft dazu auf, gemeinsam gegen Lex und Nyxly zu stehen, die der Menschheit Wahrheit und Hoffnung nehmen wollen – und die Menschen gewinnen ihre Kraft zurück.
Lex und Nyxly rufen Gladiatoren aus der fünften Dimension zu Hilfe, es kommt zur großen Straßenschlacht. Mon-El, Winn und James Olsen kehren zurück und stehen Supergirl bei. Als Lex die Phantome freilassen will, stellt sich die ganze Stadt hinter Supergirl; die Phantome wenden sich gegen Lex und jagen ihn und Nyxly durch das Portal.
Nach dem Sieg will der Präsident die DEO wiederaufbauen; eine Montage zeigt die neuen Organisationen. Nia und Brainy nehmen bewegt Abschied. Drei Wochen später ruft Cat Grant bei Kara an: Sie hat CatCo zurückgekauft und will Kara als Chefredakteurin – Kara ringt mit ihrem Doppelleben.
Die Hochzeit von Alex und Kelly wird gefeiert: James führt Kelly, J'onn führt Alex zum Altar und traut das Paar. Brainy überrascht Nia bei der Feier und gesteht ihr seine Liebe.
Zum Abschluss offenbart Cat, dass sie längst wusste, wer Kara ist. In der Schlussszene gibt Kara Cat ein Interview und macht damit öffentlich, dass sie Supergirl ist.