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Die zweite Staffel eröffnet im hohen Norden: An der Mauer besucht Jacaerys Velaryon Winterfell und wirbt bei Cregan Stark um Unterstützung für seine Mutter Rhaenyra. Auf Drachenstein trauert Rhaenyra derweil um ihren Sohn Lucerys, der von Aemond Targaryen und dessen Drachen getötet wurde. Sie zieht sich zurück und sucht an der Küste nach den sterblichen Überresten ihres Kindes.
In Königsmund wächst die Spannung im Kleinen Rat von König Aegon II. Alicent Hohenturm fürchtet, der Rat könnte das Reich in einen totalen Krieg treiben, während sie zugleich ihre Affäre mit Ser Criston Cole verbirgt. Der intrigante Larys Strong deutet an, dass Aegon eine neue Hand des Königs brauche. Daemon Targaryen wiederum drängt auf Rache und lässt sich von der Untätigkeit auf Drachenstein zusehends frustrieren.
Daemon reist heimlich nach Königsmund und heuert einen ehemaligen Angehörigen der Stadtwache an, um Aemond im Roten Bergfried zu töten – als Vergeltung nach dem Grundsatz „ein Sohn für einen Sohn“. Der Mann, genannt Blood, bringt den Rattenfänger Cheese ins Spiel, der die verborgenen Wege durch den Bergfried kennt. Doch die beiden finden Aemond nicht.
Unter Zeitdruck greifen die Mörder zu Daemons Ausweichplan. Sie dringen in die Gemächer der Königinmutter vor, zwingen die verängstigte Helaena unter vorgehaltenem Messer, ihren Sohn zu benennen, und töten den kleinen Prinzen Jaehaerys, den Erstgeborenen von Aegon II. Helaena flieht mit ihrer Tochter zu Alicents Kammer, wo sie die Königinmutter mit Criston Cole überrascht – ein grausamer Auftakt, der den Krieg der Drachen endgültig entfacht.
Die Folge setzt unmittelbar nach dem Mord an Prinz Jaehaerys ein. Der Rote Bergfried wird abgeriegelt, blutige Laken werden fortgetragen, und der Hofstaat gerät in Panik. König Aegon zerschlägt in seiner Wut das Modell des Alten Valyria, während Alicent in dem Verbrechen eine göttliche Strafe für ihre sündige Affäre mit Ser Criston Cole sieht.
Otto Hightower denkt bereits daran, wie sich die Tragödie zum Vorteil der Grünen wenden lässt: Er lässt den Leichnam des toten Kindes in einem Trauerzug durch King's Landing führen, während ein Herold ausruft „Seht die Werke von Rhaenyra, der Grausamen!" Das Volk wendet sich gegen die Königin – bis Aegon vorschnell die Rattenfänger des Schlosses hinrichten lässt, darunter den berüchtigten Cheese, und damit Ottos sorgsam inszenierten Plan untergräbt.
Auf Dragonstone erfährt Rhaenyra vom Mord und der Anschuldigung, sie stecke dahinter. Sie streitet jede Beteiligung ab und beteuert, ihrer Halbschwester niemals solches Leid zufügen zu wollen. Zugleich stellt sie Daemon wütend zur Rede; er behauptet, den Tod des Jungen nicht befohlen zu haben, doch Rhaenyra traut ihm nicht. Daemon bricht daraufhin nach Harrenhal auf, um ein Heer auszuheben.
Ser Criston Cole, zerfressen von Schuldgefühlen über den Mord unter seiner Aufsicht, schickt Ser Arryk Cargyll auf eine Selbstmordmission: Er soll sich als sein Zwillingsbruder ausgeben, nach Dragonstone einschleichen und Rhaenyra töten – ohne Rücksprache mit Aegon oder Otto. Arryk gelangt bis in Rhaenyras Schlafgemach, wird dort aber von seinem Zwilling Erryk gestellt, der auf Rhaenyras Seite steht. Im Kampf sind die Brüder kaum zu unterscheiden; am Ende fallen beide, und der Überlebende bittet Rhaenyra um Vergebung, ehe er sich ins eigene Schwert stürzt.
Am Rande der Haupthandlung führt die Episode neue Figuren ein – Alyn von Hull und seinen Bruder Addam sowie den Schmied Hugh Hammer mit seiner kranken Tochter –, deren Rollen im heraufziehenden Drachentanz erst noch Gestalt annehmen.
Ein alter Grenzstreit zwischen den verfeindeten Häusern Bracken und Schwarzhain – die eine Seite hält zu Aegon, die andere zu Rhaenyra – eskaliert zur Schlacht an der Brennenden Mühle. Zurück bleiben eine rauchende Ruine und unzählige Tote: der erste bewaffnete Zusammenstoß im Krieg zwischen den Grünen und den Schwarzen.
In Königsmund schlägt Ser Criston Cole vor, das strategisch wichtige Harrenhal einzunehmen. Er bricht mit einem Trupp auf, begleitet von Alicents Bruder Gwayne Hightower. Aegon will auf Sunfyre mitreiten, doch Larys Strong hält ihn zurück – und wird zum Dank zum Meister der Einflüsterungen ernannt. In einem Bordell prahlt ein Mann namens Ulf, ein Drachensaat-Bastard aus valyrischem Blut zu sein, während Aegon seinen Bruder Aemond verhöhnt.
Daemon erreicht auf Caraxes das riesige Harrenhal. Kastellan Ser Simon Strong schwört Rhaenyra sofort die Treue und beschuldigt seinen Großneffen Larys, einst den Brand von Harrenhal gelegt zu haben. Nachts wird Daemon zu einem Wehrholzbaum gelockt, wo er eine verstörende Vision der jungen Rhaenyra erlebt – und eine geheimnisvolle Frau ihm prophezeit, er werde in dieser Burg sterben.
Auf Drachenstein werden die Zwillinge Erryk und Arryk Cargyll gemeinsam bestattet. Rhaenys legt Rhaenyra nahe, Alicent könnte womöglich gegen den Krieg gestimmt werden. Zur Sicherung ihres Hauses schickt Rhaenyra ihre jüngsten Söhne nach Hohenehr und vertraut Rhaena vier Dracheneier an.
Unterwegs nach Harrenhal reitet Gwayne leichtsinnig in ein Dorf; Criston stellt ihn zur Rede. Baela entdeckt die Gruppe von Moondancer aus, die sich gerade noch in einen Wald retten kann – ihr Bericht befeuert die Rufe nach einem Einsatz der Drachen. Für ihre Warnung erhält Mysaria einen Platz bei Hofe und rät Rhaenyra, wie sie Alicent erreichen kann.
Als Septa verkleidet schleicht sich Rhaenyra nach Königsmund und trifft die betende Alicent. Im Gespräch erkennt Rhaenyra, dass Alicent die letzten Worte des sterbenden Viserys über das Lied von Eis und Feuer missverstanden hat – sie hielt dessen Prophezeiung für einen Verweis auf ihren Sohn Aegon statt auf Aegon den Eroberer. Erschüttert weist Alicent sie dennoch ab: Der Krieg sei nicht mehr aufzuhalten.
Die vierte Folge der zweiten Staffel steuert auf die Schlacht von Rook’s Rest zu. Ser Criston Cole führt sein Heer durch die Kronländer und kündigt trotz der Bedenken von Ser Gwayne Hightower einen Angriff bei Tageslicht an. Auf Dragonstone kehrt Rhaenyra zurück und tritt nun entschlossener als Königin auf; Prinzessin Rhaenys bietet an, Coles Truppen auf ihrer Drachin Meleys entgegenzutreten.
In Königsmund untergräbt Aemond weiter die ohnehin brüchige Autorität seines Bruders Aegon. Vom eigenen Rat gedemütigt, entschließt sich Aegon kurzerhand, selbst auf seinem Drachen Sunfyre nach Rook’s Rest zu fliegen. Ohne voneinander zu wissen, steuern damit Rhaenys, Aegon und Aemond mit Vhagar auf denselben Ort zu – die Bühne für ein Aufeinandertreffen dreier Drachen ist bereitet.
Über dem Schlachtfeld treffen Meleys und Sunfyre in der Luft aufeinander. Die ältere Drachin und ihre erfahrene Reiterin sind klar im Vorteil, doch dann erscheint Aemond mit der gewaltigen Vhagar. Statt seinem Bruder beizustehen, lässt er Aegon und Sunfyre in Flammen aufgehen – beide stürzen schwer verletzt zu Boden.
Rhaenys und Aemond kämpfen weiter, bis die Drachen selbst auf dem Schlachtfeld landen, Dutzende Soldaten töten und Ser Criston bewusstlos schlagen. Als Rhaenys sich schon in Sicherheit wähnt, greift Vhagar Meleys an und tötet sie. Rhaenys nimmt ihr Schicksal an und stürzt mit ihrer Drachin durch das Gemäuer der Burg in den Tod.
Am Ende findet Criston den lebensgefährlich verletzten Aegon – über ihm steht Aemond mit gezücktem Schwert, und es bleibt offen, ob er den eigenen Bruder wirklich getötet hätte. Aemond nimmt den valyrischen Stahldolch an sich und lässt Criston mit dem reglosen Aegon zurück, dessen Schicksal vorerst ungewiss bleibt.
Die Episode verarbeitet die Folgen der Schlacht von Rook's Rest. Prinzessin Rhaenys ist gefallen, ihr Drache Meleys getötet, und König Aegon liegt schwer verbrannt und kaum wiederzuerkennen darnieder. Ob er überlebt, ist ungewiss. Aemond hingegen hat mit seinem Drachen Vhagar einen weiteren Sieg errungen und nutzt die Lage für sich.
Im Kleinen Rat der Grünen stellt sich die Frage nach einem Regenten. Alicent bringt zunächst sich selbst ins Spiel, da sie schon unter Viserys eine ähnliche Rolle innehatte, doch der Rat sträubt sich, ausgerechnet in Kriegszeiten eine Frau als Regentin einzusetzen. Gegen Alicents Widerstand wird Aemond zum Prinzregenten ernannt. Er tritt deutlich entschlossener auf als sein Bruder, und Alicent, die ihn hinter Aegons Verletzungen vermutet, sieht sich zunehmend ins Abseits gedrängt.
Ser Criston Cole führt das Heer nach King's Landing zurück und erwartet einen Empfang als Held. Doch die Bevölkerung reagiert mit entsetztem Schweigen, als der abgeschlagene Kopf des Drachen Meleys durch die Straßen getragen wird, den viele als Frevel empfinden.
In Harrenhal ringt Daemon weiter um Autorität. Von unheilvollen Visionen geplagt und vom Einfluss der geheimnisvollen Alys Rivers umgeben, gelingt es ihm nicht, die trotzigen Lords der Flusslande hinter sich zu bringen. Er bittet Lord Willem Blackwood, das Haus Bracken zu einem Kniefall zu bewegen.
Auf der Seite der Schwarzen sieht sich Rhaenyra dem Widerstand ihres eigenen Rates gegenüber. Baela wächst nach Rhaenys' Tod in die Rolle einer vertrauten Beraterin und überbringt dem trauernden Corlys Velaryon das Angebot, Hand der Königin zu werden. Am Ende steht ein wegweisendes Gespräch zwischen Rhaenyra und Jacaerys über die Notwendigkeit, weitere Drachen und Reiter zu gewinnen, während Jacaerys eine verwegene Mission plant, um ein Bündnis zu schmieden.
Der Krieg um den Eisernen Thron trifft zuerst die Machtlosen: In King's Landing sind die Vorräte knapp, das gemeine Volk hungert und die Stimmung in der Stadt kippt. Königin Rhaenyra sucht nach einem Weg, die Bevölkerung auf ihre Seite zu ziehen, ohne selbst offen zuzuschlagen.
Gemeinsam mit ihrer Beraterin Mysaria lässt Rhaenyra kleine Boote mit dem roten Targaryen-Wappen und Lebensmitteln an die Ufer von King's Landing schicken. Die Geste soll Rhaenyra als Herrscherin zeigen, der das Schicksal der Menschen am Herzen liegt, und zugleich Unruhe im Herrschaftsbereich der Grünen säen. Die Nachricht von den Gaben verbreitet sich rasend schnell.
Die Rechnung geht auf: Als Alicent Hightower und ihre Tochter Helaena nach einem Besuch der Septe in eine aufgebrachte Menge geraten, eskaliert die Lage. Das Volk greift die Ritter der Königinwitwe an, Helaena wird von ihrer Mutter getrennt, und aus dem Gedränge wird ein offener Aufstand, vor dem die beiden Frauen fliehen müssen.
Auf der Seite der Schwarzen verfolgt Rhaenyra einen zweiten Plan: Sie will weitere Drachenreiter gewinnen. Ser Steffon Darklyn, der über eine entfernte Targaryen-Blutlinie verfügt, soll den herrenlosen Drachen Seasmoke für sich beanspruchen. Der Versuch endet tödlich, der Drache verbrennt Darklyn. Später jedoch jagt Seasmoke einen einfachen jungen Mann, Addam von Hull, und nimmt ihn als seinen neuen Reiter an. In einem stillen Moment öffnet sich Mysaria gegenüber Rhaenyra, und aus der wachsenden Vertrautheit wird ein Kuss.
Im Lager der Grünen festigt Aemond seine Macht: Er entzieht seiner Mutter Alicent den Einfluss als Königinwitwe und beruft seinen Großvater Otto Hightower zurück als Hand des Königs. Als der Großmaester meldet, dass der schwer verletzte König Aegon II. erwacht ist, sucht Aemond seinen Bruder auf. Aegon gibt vor, sich an nichts zu erinnern, ist aber sichtlich verängstigt von Aemond. Zugleich fordert das Heer der Lannisters unter Jason Lannister, dass Aemond mit Vhagar zu ihnen stößt, um Harrenhal einzunehmen, eine Anmaßung, die Aemond erzürnt.
Um im Krieg gegen die Grünen entscheidend aufzuholen, verfolgt Rhaenyra einen radikalen Plan: Sie will ihre reiterlosen Drachen von unehelich geborenen Nachfahren mit valyrischem Blut, den sogenannten Drachensaaten, besteigen lassen. Bereits zu Beginn hat Addam von Hull, ein Bastard aus den Werften unterhalb von Drachenstein, den Drachen Seasmoke für sich beansprucht und beugt vor Rhaenyra das Knie.
Auf Mysarias Betreiben werden im einfachen Volk gezielt Menschen mit valyrischem Erbe gesucht und nach Drachenstein gebracht. Dort versuchen sie, den gewaltigen Drachen Vermithor zu zähmen – ein lebensgefährliches Unterfangen, bei dem zahlreiche Anwärter von den Flammen verbrannt werden.
Aus dem Blutbad gehen zwei weitere Reiter hervor: Hugh Hammer bezwingt Vermithor, nachdem er sich mutig zwischen den Drachen und eine andere Drachensaat wirft und dem Tier sein eigenes Leben anbietet. Ulf der Weiße wiederum beansprucht die Drachin Silverwing. Damit verfügt Rhaenyra nun über drei neue Drachenreiter und verschiebt das Kräfteverhältnis des Krieges deutlich zu ihren Gunsten.
Der Preis dafür ist nicht nur in Menschenleben zu messen: Jacaerys warnt seine Mutter, dass die Erhebung von Bastarden zu Drachenreitern seinen eigenen Anspruch auf den Thron untergraben könnte. Die Folge steuert damit auf ein bildgewaltiges Finale zu.
Das Staffelfinale bereitet den großen Krieg vor, statt ihn zu zeigen. Tyland Lennister verhandelt mit der Triarchie, um die Blockade der Meerenge zu brechen; die Anführer verlangen einen hohen Preis und schicken ihre Flottenkommandantin Sharako Lohar mit ihm auf See.
Alicent reist nach Drachenstein und bietet Rhaenyra einen Weg nach Königsmund an. Sie gesteht, sich über Viserys' letzte Worte geirrt zu haben, und verspricht, Rhaenyra könne in drei Tagen den Roten Bergfried einnehmen. Rhaenyra macht jedoch zur Bedingung, dass Aegon sterben muss – ein Preis, den Alicent schließlich akzeptiert.
Aemond, zunehmend unberechenbar, steckt Sharp Point in Brand, offenbar als Reaktion darauf, dass Rhaenyra ihre Drachen zur Schau stellt.
Am Ende bringen sich Heere, Schiffe, Drachen und Reiter für die dritte Staffel in Stellung: Die Starks marschieren, die Lennisters sind in Bewegung, die Triarchie naht, Criston Cole ist unterwegs, Rhaena entdeckt im Grünen Tal einen wilden Drachen, und Otto Hohenturm sitzt in Gefangenschaft.