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Der Auftakt der zweiten Staffel setzt unmittelbar nach den Ereignissen der ersten an: Die Figuren rennen um ihr Leben, während Kong die Monarch-Basis in Schutt und Asche legt.
Nach der Zusammenführung der Zeitebenen im Finale kehren Colonel Lee Shaw, Dr. Keiko Randa, Cate Randa und May Olowe-Hewitt aus der hohlen Welt Axis Mundi zurück. An der Oberfläche warten Cates Bruder Kentaro und ihr Vater Hiroshi Randa zur Familienzusammenführung. Doch es gibt Komplikationen: Cate, May und Keiko waren nach zwei Jahren aus Axis Mundi gerettet worden, Shaw jedoch bleibt dort gefangen – und die Apex-Cybernetics-Anlage, über die die Rettung lief, liegt ausgerechnet auf Skull Island, Kongs Heimat.
May schließt sich schließlich Cate, Kentaro und Hiroshi an, um mit einem gestohlenen Zodiac-Spähschiff nach Skull Island aufzubrechen. Zugleich entdeckt Keiko auf den Überwachungsaufnahmen von Kongs Angriff eine kleine, mit Stacheln besetzte Kreatur, die sich mit Tentakeln fortbewegt: Dieser „Titan X“ entkommt zusammen mit einer Sonde und verschwindet im Wasser.
Der erwachte Kong nimmt die Verfolgung auf, richtet unter Monarchs Kräften ein Blutbad an und tötet dabei scheinbar Verdugo. Als er die Spur des Titanen verliert, brüllt er die fliehenden Monarch-Hubschrauber wütend an – sie haben die Kreatur freigesetzt. Eine Rückblende ins Jahr 1957 zeigt derweil glücklichere Tage von Lee, Bill und Keiko, die einer Seeschlange nachjagen; Höhlenzeichnungen, die an einen Kraken erinnern, schlagen eine Brücke zu dem rätselhaften Titanen der Gegenwart.
Kongs Wut hat sich gelegt, doch der neu freigesetzte Titan entkommt aufs offene Meer. Ein gealterter Shaw überredet Tim, das Tempo von Außenposten 18 zu erhöhen, um Titan X einzuholen, bevor die Kreatur in der Straße von Malakka mit ziviler Schifffahrt kollidiert.
Der Plan: Mithilfe des bordeigenen Drohnensonars soll ein Infraschallsignal ausgesendet werden, um den auf Geräusche reagierenden Titanen von den Zivilisten fortzulocken. Unbemerkt gelangt jedoch eine Kreatur – ein sogenannter Scarab – an Bord, als der Helikopter auf dem Deck landet.
Das Wesen schleicht durch die Korridore, bis Cate es im Schatten erspäht und sich mit einem Feuerlöscher zur Wehr setzt. Kentaro trifft die Kreatur mit einer Signalpistole; verwundet stößt sie eine gewaltige Schockwelle aus, die über den Ozean rollt. Sie erreicht den weit entfernten Titanen – und lenkt ihn abrupt auf das Monarch-Schiff selbst zu.
In der Rückblende ins Jahr 1957 erklären Lucia und ihre Freundin, dass der Glaube der Dorfbewohner Fremde für das Ausbleiben der Fische verantwortlich macht – dennoch laden sie Shaw und Keiko zum abendlichen Fest ein. Dort geraten die beiden mitten in ein uraltes Ritual zu Ehren von Titan X, den die Einheimischen „Cocai“ nennen.
Als ein Mann das Blut eines Kadavers auf Lucias Stirn träufelt, steigt Titan X aus dem Wasser empor – und beendet die Episode mit einem eindrucksvollen Auftritt.
Eine Rückblende führt ins Jahr 1957 nach Süd-Chile, wo Keiko und Lee Shaw in einem Dorf erstmals Titan X gegenüberstehen. Beim Versuch, die Insel zu verlassen, werden die beiden von den Tentakeln des Titanen getroffen, bleiben aber unverletzt. In diesem Moment kommen sich Keiko und Lee näher und verbringen die Nacht miteinander – eine Szene, die für beide wie ein befreiendes Aufatmen wirkt.
In der Gegenwart übernimmt Jason Trissop, Leiter der Spezialprojekte bei Apex Cybernetics, im Auftrag von Monarch-Direktor Barris die Kontrolle über den Außenposten 18. Barris weist zudem an, Keiko und Shaw umgehend zur Festsetzung zu übergeben. Tim widersetzt sich und schleust sich selbst, Keiko, Shaw, Hiroshi und Kentaro heimlich nach Shibuya in Tokio, um die Sache selbst in die Hand zu nehmen.
Die Gruppe entscheidet, Titan X mit einem tieffrequenten Ton aus den bewohnten Gebieten zu locken – ähnlich dem Signal, das der Scarab in der Vorepisode ausgesandt hat. Dafür muss das Gerät umgebaut werden, mit dem Hiroshi einst Godzilla herbeirief.
Auf der persönlichen Ebene erfährt Keiko, dass Cate und Kentaro unterschiedliche Mütter haben, und stellt Hiroshi zur Rede. Parallel beginnen Tim und May, einen eigenen Plan zu spinnen, um nach der Übernahme durch Apex die Kontrolle zu behalten: May wird zur Spionin in den eigenen Reihen. Cate schließlich fasst den Entschluss, Monarch zu verlassen und zurück nach San Francisco zu gehen.
Die Folge beginnt mit zwei Surfern, die am Ofu Beach in Amerikanisch-Samoa eine Titanen-Warnung ignorieren und von einem Schwarm sogenannter Scarabs getötet werden. Titan X zerstört zugleich mit seinen bestachelten Tentakeln ein nahes Monarch-Schiff.
Monarchs Außenposten 18 ortet Titan X vor Ofu Beach und errechnet, dass die Kreatur in weniger als 24 Stunden in San Francisco an Land gehen wird. Doch der Sonar-Kontakt entpuppt sich als Wal: Apex, das dank der Arbeit von Bill Randa längst weiß, wohin Titan X wirklich zieht, hat Monarch gezielt in die Irre geführt.
Um an Informationen zu gelangen, täuscht das Team ein Strahlenleck in einer Apex-Anlage vor und dringt in Schutzanzügen ein, während May die Gruppe durch den Keller lotst und Brenda Holland droht, in ihr Büro zurückzukehren. Im Inneren entdecken sie, dass Apex Monster von Skull Island eingeschmuggelt und in winzige Zellen gesperrt hat – mithilfe von Mays Code hat der Konzern einen Chip entwickelt, der die natürliche Aggression der Kreaturen unterdrückt und sie steuerbar macht.
Auf einer Verschwörungstafel finden sie Bill Randas Erkenntnisse und eine vollständige Wanderkarte von Titan X, die Santa Soledad als Ziel ausweist. May beschließt, bei Brenda zu bleiben, nachdem sie ein Apex-Projekt gesehen hat, das ihrer Ansicht nach helfen könnte.
Emotional erschüttert wird Hiroshi, der als zweite Person Keikos Brief an Lee unter Bills Nachlass entdeckt. Damit erfährt er, dass Keiko mitverantwortlich dafür war, dass sein Vater die Familie verließ.
Apex erreicht Santa Soledad vor allen anderen und beginnt, seinen Plan aufzubauen, während das Team auf die Ankunft von Titan X wartet. Apex versteht unter „Koexistenz“ mit den Titanen weniger gegenseitiges Verständnis als vielmehr Kontrolle: Brenda leitet die Operation und ist darauf angewiesen, dass May den Programmcode für eine neuronale Schnittstelle fertigstellt, mit der sich Titan X steuern lassen soll.
Erzählerisch verwebt die Folge mehrere Rückblenden. Sie beginnt 1990 in Tokio, wo Hiroshi der kleinen Cate am Telefon das japanische Wiegenlied „Furusato“ vorsingt, um sie zum Einschlafen zu bringen. Im Zentrum steht Hiroshis Schuldgefühl, eine Familie verlassen zu haben, um die Geburt seines Sohnes zu erleben – und der Brief, den Keiko einst an Shaw schrieb: Ein Teil von ihr werde ihn immer lieben, doch ihr Herz habe letztlich Bill gehört.
Als Titan X schließlich eintrifft, kracht einer seiner Tentakel auf die Insel und zerstört mehrere Gebäude. Hiroshi stößt Cate aus der Gefahrenzone und wird dabei selbst tödlich verletzt. Er stirbt in den Armen seiner Mutter und seiner Tochter, während die drei gemeinsam „Furusato“ singen.
Cate, die zunehmend eine Verbindung zu Titan X aufzubauen scheint, geht am Ende zum Ufer, um der Kreatur entgegenzutreten.
„Requiem" kreist um Trauer, ein gefährliches Rift-Experiment und eine verstörende Verbindung zur Vergangenheit. Der Tod von Hiroshi Randa wirft seine Schatten voraus und wird die weitere Staffel prägen.
Zwei Wochen zuvor öffnet die Episode auf Skull Island: Kentaro Randa skizziert Kong, der ihn jedoch sofort wittert und mit einem Knurren zwingt, sich zu zeigen. Im Stützpunkt erklärt Hiroshi die unheimlichste Eigenschaft des Rifts – die Zeit vergeht darin anders: Was innen wie Tage wirkt, sind draußen Jahre.
Eine Rückblende ins Jahr 1958 zeigt Bill Randa, Keiko und Lee Shaw an den Anfängen von Monarch. Shaw will sich zunächst zurückziehen, doch sein Vater lenkt ihn nach Vietnam und damit auf einen anderen Weg; schließlich kehrt Shaw zurück und stellt sich in den Dienst der Sache.
Lees Plan ist, mit einem „Titan-Telefon" Godzilla zu rufen, damit dieser Titan X tötet. Am Ende meldet sich über Lees Funkgerät ein Notruf von Lee Lafayette Shaw III – von ihm selbst –, sodass nun zwei Versionen von Shaw, die vergangene und die gegenwärtige, zeitgleich existieren.
Die Folge knüpft an das Ende der vorigen an: Der gegenwärtige Lee Shaw empfängt über Dr. Suzukis Maschine ein Funksignal – ausgesendet von seinem jüngeren Ich, das 1962 nach der gescheiterten Operation Hourglass in der Axis Mundi festsitzt. Statt eines Titan-Signals hat das Gerät die alte Frequenz aufgefangen. Zunächst gibt sich der alte Shaw als Monarch-Vorgesetzter aus, doch der junge Shaw erkennt bald, dass er mit sich selbst spricht.
Der ältere Shaw weist sein jüngeres Ich an, dem in Hibernation liegenden Titan X einen Peilsender anzubringen; Suzuki erklärt Schritt für Schritt, wie das Gerät zu bauen ist. Unterwegs stößt der junge Shaw auf Keikos Lager und will sie sofort retten – doch der ältere Shaw hält ihn davon ab, weil eine zu frühe Befreiung die Zukunft verändern könnte. Schweren Herzens lässt der junge Shaw Keiko ziehen, rammt Titan X den Sender in die Haut und aktiviert so Suzukis Ortung. Suzuki bestätigt, dass Titan X nach Australien unterwegs ist, und will Shaw begleiten – doch der besteht darauf, dass es ein Ein-Mann-Auftrag ist, woraus Suzuki schließt, dass Shaw nicht mit seiner Rückkehr rechnet.
Parallel lauschen Cate und Keiko dem Gesang des Titanen. Keiko ist überzeugt, dass Titan X die Orientierung verloren hat und dass Cate der Schlüssel sein könnte, um es zurück in die Axis Mundi zu schicken. Sie erinnert sich an die Legende einer als verflucht geltenden Insel, auf der eine Frau von einem Dämon besessen gewesen sein soll – die Beschreibung passt zu Titan X. Auf der Insel findet Cate einen Brunnen, aus dem der Ruf des Titanen dringt.
Als Keiko Cate hinablässt, reißt das Seil, doch Cate landet unverletzt im Wasser. Sie hört den Titan-Gesang nun deutlicher, folgt einem Tunnelsystem bis zum Meer und wieder zurück und ist danach sicher: Titan X ist weder verloren noch gefährlich, sondern braucht schlicht ihre Hilfe.
In Thailand führt Isabel Kentaro durch das Anwesen, das ihr Vater ihr überlassen hat. Sie beteuert, mit Apex nichts zu tun zu haben, und wirbt darum, mit Kentaros Hilfe eine Welt zu erschaffen, in der es den G-Day nie gegeben hätte – Näheres will sie erst verraten, wenn er zusagt. Unterdessen wird May von zwei Männern zum Outpost 18 im Südpazifik gebracht, wo Tim sie wegen ihrer Zusammenarbeit mit Brenda Holland zur Rede stellt und sie zwingt, das Titan-X-Fragment mit dem eingebetteten Apex-Implantat zu untersuchen – jenes Implantat, das den Titanen offenbar von seiner Route abgebracht hat. Am Ende empfängt der Außenposten ein Live-Signal des ersten Hourglass-Landefahrzeugs; die Geschwindigkeit deutet eindeutig auf Titan X hin, der in diesem Moment aus dem Meer an Land steigt.
Titan X erreicht die australische Küste, und gleich mehrere Parteien liefern sich ein Wettrennen, um als Erste bei dem Kreaturen-Riesen zu sein. Der US-Verteidigungsminister hat unterdessen die Geduld verloren: Eine Flotte aus zwanzig Schiffen mit atomar bestückten Tomahawk-Raketen ist unterwegs und in rund drei Stunden vor Ort. Das Monarch-Team will die verbleibende Zeit nutzen, um mit Titan X in Kontakt zu treten, statt das Wesen einfach zu vernichten.
Lee Shaw trifft zuerst ein und bereitet Dr. Suzukis Maschine vor, um Godzilla anzulocken und Titan X von ihm erledigen zu lassen. Keiko und Cate setzen dagegen auf Cates seltsame Verbindung zu dem Titanen. Als Cate sich dem Wesen nähert, erkennt sie den wahren Grund für dessen Verhalten: Titan X hat Eier gelegt und verteidigt sein Gelege gegen Menschen wie gegen Godzilla um jeden Preis.
Kentaro informiert trotz seiner Zweifel Isabel über die Lage. Ihr Team rückt vor, entwendet mithilfe von Apex die Eier und entkommt – genau in dem Moment, in dem Godzilla an Land geht und der Kampf mit Titan X beginnt. Cate muss mit Kentaro und Isabels Gruppe fliehen, während sich Keiko und Lee vor den kämpfenden Titanen in Sicherheit bringen.
Parallel dazu sucht May eine geheime Monarch-Einrichtung auf, um Brenda zu besuchen und herauszufinden, was Isabel und Kentaro wirklich planen. Die Folge endet mit dem lang erwarteten Duell zwischen Godzilla und Titan X, dessen Ausgang erst in den kommenden Episoden entschieden wird.
Godzilla jagt Titan X bis zur Sturmwand vor Skull Island. Dort lässt er die Kreatur dem abtrünnigen Team von Isabel Simmons folgen, das ihr Ei zurückholen will, und kehrt selbst nach Axis Mundi zurück, nachdem er seine Aufgabe erfüllt hat, die Ordnung im Titanen-Ökosystem zu wahren.
Das Monarch-Team von Outpost 18 landet mit zwei Zielen auf Skull Island: Titan X zurück nach Axis Mundi zu bringen und Cate sowie Kentaro zu finden, die dort als „Gäste“ von Isabel Simmons festgehalten werden.
Simmons und der Apex-Konzern wollen Axis Mundi – die Verbindung von der Erde zur Hohlwelt, der Heimat der Titanen – für Zeitreisen nutzen. Dafür soll Titan X kontrolliert und gegen Kong, den Beschützer der Insel, eingesetzt werden.
Kentaro gesteht, dass er sich an dem Projekt beteiligt, um seinen Vater Hiroshi vor dem Tod zu bewahren.
Keiko und Shaw folgen Bill Randas alten Karten möglicher Risse. Sie entdecken Sonden, die Bill rund um die Welt durch Risse geschickt hat und die alle am selben Knotenpunkt des Titanen-Netzwerks gelandet sind. Jede enthält einen Brief an Keiko mit den Ehegelübden, die er an ihrem Hochzeitstag nicht in Worte fassen konnte.
Im Finale steigert Isabels Team mithilfe von Implantaten die Aggression von Titan X. Die Kreatur brüllt und ist bereit, sich Kong im Kampf zu stellen.
Lee Shaw versucht, zu Tim durchzudringen, während Keiko von Schuldgefühlen geplagt wird - sie hatte lange geglaubt, Billy habe Hiroshi im Stich gelassen. Billys Theorie, dass die Risse miteinander verbunden sind, kombiniert mit seiner Ameisenhaufen-Theorie, gibt der Gruppe neue Hoffnung, Titan X zurück nach Axis Mundi schicken zu können.
Isabel Simmons und ihre Crew wollen, dass Titan X Kong tötet, um freien Zugang zu Axis Mundi zu erhalten - während Monarchs Verbündete versuchen, Titan X unversehrt zurückzuschicken und Kong als Beschützer der Insel zu erhalten. Ein von Apex ausgesendeter Funkruf lockt Kong zum Kampfplatz, und ein erbitterter Kampf zwischen Kong und Titan X entbrennt.
Cate kann Titan X' Rufe hören und findet gemeinsam mit Keiko einen Weg, dem Titan sein Ei zurückzugeben - woraufhin sich seine Aggression legt und Kong von ihm ablässt. Kentaro entscheidet sich derweil endgültig für Isabels Seite, um seinen Vater aus Axis Mundi zurückzuholen, und fliegt trotz Cates Widerstand mit ihr davon.
Shaw lockt Titan X mit einer Aufnahme von Cate zurück in den Riss und begegnet dort kurz seinem jüngeren Ich, bevor sich der Riss schließt. Sechs Wochen später gründet die Gruppe Monarch 2.0 mit Fokus auf Forschung; Keiko und Cate übernehmen die Leitung. Shaw spürt unterdessen Hinweise auf Kentaro und Isabel auf und entdeckt am Horizont einen weiteren, feuerspeienden Titan auf einem Vulkan.