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Im Hauptquartier, dem Kontrollzentrum im Kopf der elfjährigen Riley, leisten fünf Emotionen Schwerstarbeit: Angeführt von der optimistischen FREUDE, die Riley immer nur glücklich sehen möchte, sorgt sich ANGST ständig um Rileys Sicherheit, während WUT auf der Suche nach Gerechtigkeit bisweilen die Hutschnur platzt. Und die aufmerksame EKEL schützt den Teenager davor, sich zu vergiften – körperlich oder mental. Nur die unglückliche KUMMER weiß nicht so Recht, was ihre Aufgabe ist – nun ja, die anderen offensichtlich aber auch nicht. Als Rileys Familie eines Tages vom Land in eine fremde große Stadt zieht, sind die Emotionen gefragt, Riley durch die bislang schwerste Zeit ihres Lebens zu helfen. Aber als FREUDE und KUMMER durch ein Missgeschick tief im Gedächtnis des Mädchens verschwinden, liegt es an den anderen drei Emotionen, das Chaos in den Griff zu bekommen. Dummerweise haben FREUDE und KUMMER versehentlich wichtige Kernerinnerungen von Riley mitgenommen und müssen diese nun unbedingt ins Hauptquartier zurückbringen, wenn sie nicht für immer verloren gehen sollen. Es beginnt eine aufregende Reise durch ihnen unbekannte Hirnregionen wie das Langzeitgedächtnis, das Fantasieland, das Abstrakte Denken und die Traum Studios, die von den beiden Emotionen alles abverlangt – auch, über den eigenen Gefühlsrand hinauszuwachsen...
Der König der Löwen, Mufasa, ist überglücklich, als die Löwin Sarabi einen Sohn zur Welt bringt: Simba. Seinem Onkel Scar ist der junge Thronfolger allerdings ein Dorn im Auge. Der kleine Löwe soll einst die Herrschaft über alle Tiere der Savanne innehaben und kann es, während er mit seiner Freundin Nala so einige Dummheiten anstellt, kaum erwarten, bis es so weit ist. Doch durch Scars Intrigen verstirbt Mufasa und der junge Simba gibt sich die Schuld am Tod seines Vaters. Er ergreift die Flucht und landet im Dschungel, wo er vom Erdmännchen Timon und vom Warzenschwein Pumba aufgenommen wird. Sorgenfrei reift Simba zum erwachsenen Löwen, der gar nicht daran denkt, nach Hause zurückzukehren. Doch das Schicksal hat andere Pläne.
Im Kopf des nun frischgebackenen Teenagers Riley wird plötzlich das Hauptquartier abgerissen, um Platz für etwas völlig Unerwartetes zu schaffen: neue Emotionen! Freude, Trauer, Wut, Angst und Ekel, die seit langem erfolgreich Rileys Kopf managen, sind sich nicht sicher, was sie fühlen sollen, als Zweifel auftaucht. Und es sieht so aus, als ob sie nicht die einzige Neue ist!